ROV-Beobachtungen zeigen die Infektionsdynamik von Kiemenparasiten bei Kopffüßern im Mittelwasser

Wissenschaftliche Berichte Band 12, Artikelnummer: 8282 (2022) Diesen Artikel zitieren

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Kiemenparasiten von Coleoid-Kopffüßern werden häufig bei Tauchgängen mit ferngesteuerten Fahrzeugen (ROV) im Monterey Submarine Canyon beobachtet. Über die Identität der Parasitenarten und ihre Auswirkungen auf die Gemeinschaft der Kopffüßer liegen jedoch nur wenige Erkenntnisse vor. Mithilfe von ROV-gesammelten Proben und In-situ-Aufnahmen aus den letzten 27 Jahren berichten wir über ihre Identität, Prävalenz und mögliche Infektionsstrategie. Kiemenparasiten wurden genetisch und morphologisch anhand gesammelter Exemplare von Chiroteuthis-Kelch, Vampyroteuthis infernalis und Gonatus spp. identifiziert. Die In-situ-Prävalenz wurde anhand von Videoaufnahmen für C. calyx, Galiteuthis spp., Taonius spp. geschätzt. und Japetella diaphana, ermöglicht durch ihr transparentes Mantelgewebe. Der häufigste Parasit wurde als Hochbergia cf. identifiziert. moroteuthensis, ein Protist mit ungeklärter taxonomischer Rangfolge. Wir liefern die ersten molekularen Daten für diesen Parasiten und zeigen eine Schwestergruppenbeziehung zur Dinoflagellatengattung Oodinium. Hochbergia vgl. moroteuthensis wurde am häufigsten bei erwachsenen Individuen aller Arten beobachtet und wurde im analysierten Zeitraum das ganze Jahr über gesichtet. Die In-situ-Prävalenz war bei C. calyx am höchsten (75 %), gefolgt von Galiteuthis spp. (29 %), Taonius spp. (27 %) und J. diaphana (7 %). Ein zweiter Parasit, der auf den In-situ-Aufnahmen nicht zu sehen ist, aber in den Kiemen von Gonatus berryi und Vampyroteuthis infernalis vorkommt, konnte weder in der Literatur gefunden noch durch DNA-Barcode identifiziert werden. Der Bedarf an weiteren Untersuchungen wird hervorgehoben, was diese Studie zu einem Ausgangspunkt für die Aufklärung der ökologischen Auswirkungen des Kopffüßer-Kiemen-Parasit-Systems in tiefen pelagischen Gewässern macht.

Obwohl Parasitismus eine der häufigsten und erfolgreichsten Lebensstrategien auf der Erde ist, genießen Parasiten einen ziemlich berüchtigten Ruf1,2,3. Es ist nicht verwunderlich, dass parasitischen Lebewesen, die auf Kosten ihrer Wirte leben, wenig Wertschätzung entgegengebracht wird. Selbst wenn eine parasitäre Infektion nicht zu einer Krankheit führt, missbraucht der Parasit die Ressourcen des Wirts für seinen eigenen Gebrauch und verringert dadurch die Fitness des Wirts3. Abhängig von der Prävalenz und Virulenz des Parasiten können die physiologischen Auswirkungen von einer Verringerung des Wirtswachstums bis hin zu Unfruchtbarkeit oder in schweren Fällen zur Mortalität reichen3,4. Folglich ist die Infektion auf der Ebene des parasitierten Individuums sicherlich nicht ideal. Betrachtet man die Angelegenheit jedoch auf Bevölkerungsebene, erscheint das Parasitenstigma weitgehend ungerechtfertigt. Zunehmende Beweise deuten darauf hin, dass Parasiten eine Schlüsselrolle für das Funktionieren von Ökosystemen spielen und identifizieren sie als wichtige Akteure bei der Erhaltung der biologischen Vielfalt4,5. Eine Wirt-Parasit-Beziehung kann nicht nur zur Selektion für einen stärkeren Genpool führen (z. B. um sich durch Koevolution besser gegenseitig zu bekämpfen oder zu infizieren), sondern auch die Koexistenz von Arten erleichtern, indem sie stark konkurrierende Organismen einschränkt. Darüber hinaus wurde in einigen Fällen gezeigt, dass Parasiten ihren Wirten direkte Vorteile bieten, wie etwa die Ableitung und Anreicherung von Umweltgiften oder die Verhinderung schädlicherer Parasiteninfektionen durch Konkurrenzausschluss4,5,6.

Das Wissen über die Parasitenökologie stammt überwiegend aus terrestrischen oder küstennahen Studien, der größte Lebensraum auf der Erde, die Mittelwasserzone des Ozeans, wird jedoch im Allgemeinen ausgeschlossen7,8. Der tiefe pelagische Ozean, der sich unter 200 m erstreckt, liegt weit außerhalb der Reichweite herkömmlicher Untersuchungsmethoden wie SCUBA und wurde erst in jüngster Zeit durch Fortschritte in der Technologie, Vermessungs- und Probenahmeausrüstung beeinflusst9,10. Die wenigen, aber stetig wachsenden Forschungsergebnisse deuten darauf hin, dass das Mittelwasser keine Ausnahme darstellt, wenn es um parasitäre Infektionen geht. Da es nur wenige Versteckmöglichkeiten und wenige Gegenstücke an benthischem Substrat gibt, bieten parasitische Lebensstile eine Alternative. Es wurde festgestellt, dass die Körper vieler gallertartiger Tiere (z. B. pelagische Manteltiere, hauchdünne Würmer) die ontogenetische Entwicklung einer Vielzahl von Parasiten erleichtern, indem sie als Brutstätte, Kinderstube oder Nahrungsquelle dienen11,12,13. Beispielsweise parasitieren die ausschließlich pelagischen hyperiiden Flohkrebse in bestimmten Phasen ihres Lebenszyklus häufig gallertartiges Zooplankton14. Da die meisten Parasiten jedoch unauffällig sind und möglicherweise komplexe Lebensgeschichten haben8, bleibt noch viel über die parasitären Beziehungen in der Mittelwasserzone zu lernen.

Ein Wirt-Parasit-System, das interessante Forschungsmöglichkeiten bietet, sind die Coleoid-Kopffüßer (also Tintenfische, Tintenfische und Oktopoden) und ihre Parasiten. Koleoiden sind häufige Bestandteile der mesopelagischen Gemeinschaft15,16, wobei die ca. 326 Millionen Jahre alte Fossilienfunde17 deuten darauf hin, dass Parasiten genügend Zeit hatten, ihre Infektionsstrategien zu optimieren. Von den wenigen untersuchten Kopffüßern (dh weniger als 25 Prozent aller beschriebenen Arten) wurde gezeigt, dass fast alle ausgewachsenen Individuen irgendeine Art parasitären Symbionten besitzen18,19. Darüber hinaus ähnelt die taxonomische Vielfalt der Kopffüßerparasiten der Vielfalt der Parasiten in Fischen und reicht von Viren, Bakterien, Protozoen, Mesozoen, Platyhelminthen, Akanthozephalanen, Nematoden und Ringelwürmern bis hin zu Krebstieren7,18,19,20. Dennoch konzentrieren sich die meisten Forschungsbemühungen wie bei anderen Parasitenstudien auf flache Küstenarten7, so dass wir bestenfalls eine fundierte Vermutung über die Beziehungen zwischen Kopffüßern und Parasiten im tieferen Ozean haben.

Das Verständnis von Wirt-Parasit-Systemen ist angesichts der zunehmenden Zahl von vom Menschen verursachten Umweltveränderungen wichtig, zu denen die rasche Erwärmung des Meeresklimas und die Belastung seiner Bewohner durch eine Vielzahl abiotischer und biotischer Belastungen (z. B. Ozeanversauerung, Sauerstoffmangel und Veränderungen) gehören in der Nahrungsnetzstruktur21). Wenn sich Wirt und Parasit gemeinsam entwickelt haben, könnten veränderte Umweltbedingungen ihre Beziehung leicht ausgleichen22,23. Dadurch könnten Wirte empfindlicher gegenüber Infektionen werden oder invasiven Parasiten ausgesetzt sein, gegen die sie nicht über ausreichende Abwehrmechanismen verfügen23. Darüber hinaus könnte sich die Dichte der Parasiten- oder Wirtspopulationen ändern, wodurch sich der Selektionsdruck auf die Gemeinschaft ändert22. Die ökologischen Auswirkungen solcher Veränderungen könnten groß sein, da Coleoid-Kopffüßer wichtige Verbindungen in marinen Nahrungsnetzen bilden, die mehrere trophische Ebenen durchqueren und sich auf die kommerzielle Fischerei auswirken24,25. Um jedoch zu verstehen, in welche Richtung sich ein Kopffüßer-Parasit-System mit sich ändernden Umweltbedingungen verschieben könnte, muss zunächst die Beziehung charakterisiert werden.

In dieser Studie wollen wir ein besseres Verständnis der Parasiten liefern, die in mehreren pelagischen Kopffüßern vorkommen, wie durch ferngesteuerte Fahrzeuge (ROVs) im Monterey Submarine Canyon (Monterey Bay, CA, USA) dokumentiert. Das transparente Gewebe einiger dieser Coleoide ermöglicht einzigartige Einblicke in Teile ihres Inneren26. Bei Beleuchtung durch die hellen Lichter eines ROV werden innere Strukturen, einschließlich Kiemen und makroskopische Parasiten, sichtbar. Die Hauptziele hierbei sind (i) die Identifizierung dieser Parasiten mithilfe von DNA-Barcoding, (ii) die Bestimmung ihrer Prävalenz mithilfe von In-situ-Aufnahmen aus der Videodatenbank des Monterey Bay Aquarium Research Institute (MBARI) und (iii) die Ableitung einer möglichen Infektionsstrategie basierend auf den letztgenannten Ergebnissen. Diese Studie dient als Ausgangspunkt für ein umfassenderes ökologisches Verständnis des Kopffüßer-Kiemen-Parasiten-Systems in einer tiefen pelagischen Gemeinschaft.

Um die bei ROV-Tauchgängen beobachteten Parasiten morphologisch und genetisch zu identifizieren, wurden im Juni und Juli 2019 im Monterey Submarine Canyon drei Coleoid-Kopffüßer der Ordnungen Oegopsida und Vampyromorpha beprobt: Chiroteuthis-Kelch Young, 1972 (n = 3, einschließlich einer Paralarve), Gonatus spp. (bestehend aus Gonatus berryi Naef, 1923, Gonatus onyx Young, 1972 und Gonatus sp.; n = 8, einschließlich zwei Paralarven) und Vampyroteuthis infernalis Chun, 1903 (n = 1). Die Proben wurden mit 7,5 l statischem Detritus und Saugprobenehmern mit variablem Durchfluss9 gesammelt, die auf den ROVs Doc Ricketts und Ventana von MBARI montiert waren und von den Forschungsschiffen Western Flyer bzw. Rachel Carson aus betrieben wurden. Alle Proben in dieser Studie wurden im Rahmen gültiger wissenschaftlicher Sammelgenehmigungen der US-Bundesstaaten und Bundesstaaten gesammelt. Obwohl für Kopffüßer in den Vereinigten Staaten von Amerika keine Ethikgenehmigung erforderlich ist, wurden besondere Anstrengungen unternommen, um das Leiden und die Qual der gefangenen Exemplare zu minimieren27. Der Chiroteuthis-Kelch und Gonatus spp. Exemplare, die nach dem ROV-Aufstieg noch am Leben waren, wurden auf humane Weise durch einen Schnitt zwischen den Augen getötet, um das Gehirn zu zerstören. Aufgrund seiner Größe und seines fragilen Gewebes wurde die V. infernalis-Probe vor der Zerstörung des Gehirns durch Zugabe einer Überdosis MgCl2 zum Probenbehälter anästhesiert. Bei allen Exemplaren wurde ein ventraler Einschnitt in den Mantel gemacht, um die Kiemen zu sezieren, während gleichzeitig mit einem Lichtmikroskop nach Parasiten gesucht wurde. Parasiten mit ähnlicher Morphologie aus einer Kieme wurden in Eppendorf-Röhrchen gepoolt und in flüssigem Stickstoff eingefroren, um bis zur DNA-Extraktion bei –80 °C gelagert zu werden. Parasiten der anderen Kieme wurden zur späteren Bezugnahme in 3,5 % Glutaraldehyd konserviert. Der Rest des Tieres wurde in 5 %iger Formaldehyd- und Meerwasserlösung konserviert.

Um Schätzungen zur Parasitenprävalenz und Infektionsintensität zu erhalten, wurden archivierte In-situ-Aufnahmen des Kelchs des Oegopsid-Tintenfischs Chiroteuthis, Galiteuthis spp. Joubin, 1898, Taonius spp. Steenstrup, 1861 und der Oktopod Japetella diaphana Hoyle, 1885 wurden mit dem MBARI Video Annotation and Reference System (VARS)28 untersucht. Diese Arten wurden aufgrund ihres transparenten Mantelgewebes ausgewählt, das eine direkte Beobachtung von Kiemenparasiten ermöglichte. Gonatus spp. und V. infernalis wurden aufgrund ihres undurchsichtigen Mantelgewebes von der VARS-abgeleiteten Prävalenzanalyse ausgeschlossen. Zur Quantifizierung der Parasitenprävalenz wurden nur Videosegmente verwendet, die ein klares Bild der Kiemen liefern. Die Prävalenz wird daher als Prozentsatz der mit Parasiten infizierten Kiemen an der Gesamtzahl der Nahbeobachtungen definiert. Geeignete Videobilder wurden in umgekehrter chronologischer Reihenfolge ausgewählt, beginnend mit den neuesten Beobachtungen aus dem Jahr 2019, um alle vorherigen Anmerkungsdatensätze einzubeziehen, bis hundert Datensätze für jede Gattung erreicht waren. Trotz der Unterschiede in der Videoauflösung im Laufe der Jahre waren Kiemenparasiten sowohl auf Videos mit hoher Auflösung (1080 × 1020) als auch mit Standardauflösung (640 × 480) leicht zu erkennen. Um die Prävalenz pro Lebensstadium abzuschätzen, haben wir die Beobachtungen entweder als Erwachsene, Jugendliche oder Paralarven kategorisiert. Bei C. calyx können die Lebensstadien leicht anhand der Länge von Hals und Schwanz identifiziert werden, während die relative Größe und die Körperproportionen zur Kategorisierung der anderen Wirtsgattungen herangezogen wurden16. Die Kategorie „Erwachsene“ umfasst sowohl geschlechtsreife Individuen als auch Halberwachsene ohne Gonaden. Die Anzahl der Parasiten pro Kieme wurde gezählt, um die durchschnittliche Infektionsintensität pro Probe zu berechnen, einschließlich Nullen, wenn eine der Kiemen keine Parasiten aufwies. Wenn nur eine Kieme sichtbar war (d. h. bei 30 von 355 Beobachtungen), basierte die durchschnittliche Infektionsintensität pro Probe auf der einzelnen gesehenen Kieme. Schließlich wurde unter Verwendung von R 3.5.2 die Prävalenz zusammen mit der monatlichen standardisierten Prävalenz (dh korrigiert um die Anzahl der ROV-Tauchgänge pro Monat) gegen die Tiefe aufgetragen, um die räumliche und zeitliche Variabilität zu untersuchen.

Bei der DNA-Extraktion wurden vier verschiedene Primerpaare getestet, die für Protozoenparasiten geeignet sind. Dazu gehörten allgemeine eukaryontische 18S-rRNA- und CO1-Primer mit zwei Dinoflagellaten-spezifischen Primern, die auf die 18S-rRNA-Region abzielten (Ergänzungstabelle S1). Die letztgenannten Primer wurden einbezogen, da einer der Parasitentypen mit der Beschreibung von Hochbergia moroteuthensis Shinn & McLean, 1989, übereinstimmte, einem einzelligen Parasiten unbekannter taxonomischer Rangfolge, der Dinoflagellaten-ähnliche Eigenschaften aufweist29,30. Von allen vier Primerpaaren waren nur die Primer, die speziell für Dinoflagellatenzysten31 entwickelt wurden, erfolgreich bei der Amplifikation von H. vgl. moroteuthensis‘ DNA. DNA wurde mit Hilfe des Qiagen DNeasy Blood and Tissue Kits (Qiagen Inc., Valencia, CA, USA) gemäß den Anweisungen des Herstellers aus den Parasiten extrahiert. Die PCR wurde dann unter Verwendung von 1 µl DNA-Matrize und 24 µl Mastermix, enthaltend 12,5 µl Amplitaq Gold Fast Taq (Applied Biosystems Inc., Foster City, CA, USA), 1 µl Vorwärts- und Rückwärtsprimer und 9,5 µl Milli, durchgeführt -Q. Für alle Primer, die auf die 18S-rRNA-Region abzielen, war das Zyklusprogramm wie folgt: 95 °C für 10 Minuten; 35 Zyklen von 96 °C für 45 s, 53–57 °C für 60 s, abhängig von der Glühtemperatur der Primer (Ergänzungstabelle S1), 72 °C 90 s; und ein abschließender Zyklus von 72 °C für 10 Minuten. Die Zyklusbedingungen für die CO1-Primer waren 95 °C für 10 Minuten; 16 Zyklen von 96 °C für 10 s, 62 °C für 30 s, 68 °C für 60 s; dann 25 Zyklen von 96 °C für 10 s, 48 ​​°C für 30 s, 68 °C für 60 s; und ein abschließender Zyklus von 72 °C für 10 Minuten. Sowohl die PCR- als auch die Sequenzierungsamplifikationen wurden auf einem Veriti 96 Well Thermal Cycler (Applied Biosystems Inc., Carlsbad, CA, USA) durchgeführt.

Die Amplifikation wurde mit 1,5 % Agarose/TAE-Gelen getestet, anschließend wurde das PCR-Produkt in 40 µl Milli-Q verdünnt und mit Multiscreen HTS PCR 96-Filterplatten (Millipore Corp., Billerica, MA, USA) gereinigt. Anschließend wurden die Produkte mit dem BigDye Terminator v3.1 Cycle Sequencing Kit gemäß den Anweisungen des Herstellers auf einem ABI 3500xl Genetic Analyzer (Applied Biosystems, Foster City, CA, USA) bidirektional sequenziert. Die erhaltenen Sequenzen wurden mit Dinoflagellatensequenzen aus der kuratierten 18S-rRNA-Datenbank DINOREF32 und den 100 besten Blastn-Übereinstimmungen aus der GenBank-Datenbank abgeglichen, wobei Geneious 6.0.5 (Biomatters, Auckland, Neuseeland) mit dem MAFFT-Plugin33 verwendet wurde. Um diesen Vergleich übersichtlicher zu gestalten, wurde die DINOREF-Datenbank von 1.671 Sequenzen auf 765 Sequenzen gekürzt, indem maximal zwei Sequenzen pro Art (dh insgesamt 422 Dinoflagellaten-Arten) einbezogen wurden. Während des Alignments wurden alle Datenbanksequenzen auf 660 bp gekürzt, um der Länge der erhaltenen Parasitensequenzen zu entsprechen. Die generierten Sequenzen wurden in der GenBank unter den Zugangsnummern OL771698-OL771701 hinterlegt.

Phylogenetische Bäume wurden auf der Grundlage der Methoden Maximum Likelihood (ML) und Bayesian Inference (BI) erstellt. Diese Analysen wurden getrennt für die Alignments mit den DINOREF- und GenBank-Sequenzen durchgeführt, um Unordnung zu vermeiden, die durch die nicht identifizierten Eukaryotensequenzen aus der Blastn-Suche verursacht wird. Dies führte zu insgesamt vier phylogenetischen Bäumen. Der ML-Baum wurde mit RaxML v8.2.1234 generiert, das nur das General Time Reversible (GTR)-Modell der Nukleotidsubstitution implementiert und daher zusammen mit einem Gamma (Γ)-Modell der Ratenheterogenität verwendet wurde. Zur Berechnung der Knotenunterstützungsschätzungen wurde nichtparametrisches Bootstrapping mit 1000 Replikaten verwendet. Das beste Evolutionsmodell in den BI-Analysen wurde mit jModelTest235 basierend auf dem korrigierten Akaike Information Criterion (AICc) geschätzt. Dies führte zu einem GTR-Modell mit Gammaverteilung (GTR + Γ) sowohl für den DINOREF-Baum als auch für den Blastn-Baum. Die BI-Analysen umfassten zwei Läufe mit 30.000.000 Generationen mit 4 Ketten (drei erhitzt, eine kalt), die in MrBayes 3.2.7a36 ausgeführt wurden. Alle 1.000 Generationen wurden Bäume mit einer Einbrenndauer von 10.000.000 Generationen beprobt, um die A-Posteriori-Wahrscheinlichkeiten für die verbleibenden Bäume zu berechnen. Tracer v1.7.137 wurde verwendet, um die Konvergenz von Modellparametern zu bewerten. Alle Bäume wurden mit Hilfe des CIPRES Science Gateway38 konstruiert.

Alle Proben in dieser Studie wurden im Rahmen gültiger wissenschaftlicher Sammelgenehmigungen der US-Bundesstaaten und Bundesstaaten gesammelt.

Anhand mikroskopischer Beobachtungen konnten zwei verschiedene Parasitentypen unterschieden werden. Zwei erwachsene Exemplare des Chiroteuthis-Kelches und zwei erwachsene Gonatus berryi besaßen große, eiförmige (0,5–1,4 mm lange), gelbe Parasiten, die von einem komplizierten Muster dreieckiger Platten bedeckt waren und von tiefen Rillen umgeben waren (Abb. 1a). Diese Parasiten waren über die Kiemen verteilt, äußerlich an den primären, sekundären und tertiären Lamellen befestigt (Abb. 1b) und konnten leicht mit einer Nadel entfernt werden. Ihre ungewöhnliche Morphologie passte zu dem zuvor beschriebenen, zystenartigen Protistenparasiten Hochbergia moroteuthensis mit ungeklärter taxonomischer Affinität, der vom Oegopsid-Tintenfisch Onykia robusta (Verrill, 1876) beschrieben wurde29,30. Da die hier beobachteten Parasiten auf verschiedenen Wirten gefunden wurden und etwas kleiner als die Exemplare vom Typ H. moroteuthensis waren (1,19–1,99 mm)30, werden sie als H. cf bezeichnet. moroteuthensis. Es wurde vermutet, dass H. moroteuthensis aus Dinoflagellaten stammen könnte, da unter der Zellmembran hervorstehende stäbchenförmige Strukturen vorhanden sind, die auch als Trichozysten bekannt sind, und eine apikale Pore, die denen ähnelt, die man in Dinoflagellatenzysten findet29.

Kiemenparasiten, die in drei Gattungen tiefpelagischer Kopffüßer vorkommen. (a) Hochbergia vgl. Moroteuthensis-Zyste auf tertiären Kiemenlamellen des Chiroteuthis-Kelches mit charakteristischem dreieckigem Thekalplattenmuster. (b) Hochbergia vgl. moroteuthensis bedeckt das Kiemenpaar des Chiroteuthis-Kelches. (c) Parasiten von Gonatus berryi, eingebettet in tertiäre Kiemenlamellen. (d) Parasit von Vampyroteuthis infernalis, teilweise eingebettet in sekundäre und tertiäre Kiemenlamellen. Die Maßstabsbalken betragen 0,2 mm in a, c und d und 2,0 mm in b.

Die partiellen 18S-rRNA-Sequenzen, die für H. erhalten wurden, vgl. moroteuthensis auf Gonatus berryi und Chiroteuthis-Kelch waren identisch. Der phylogenetische Vergleich mit der DINOREF-Dinoflagellatendatenbank32 bestätigte H. vgl. Die Einordnung von moroteuthensis in die Dinoflagellatenklasse Dinophyceae (Abb. 2a). Die Bayes'sche Inferenzanalyse (BI) und die Maximum-Likelihood-Analyse (ML) lieferten kongruente Ergebnisse und stellten H wieder her. vgl. moroteuthensis als monophyletische Klade (d. h. 1,0 posteriore Wahrscheinlichkeit/100 % Bootstrap-Unterstützung), während Oodinium Pouchetii (Lemmermann) Chatton, 1912 als Schwestergruppe mit maximaler Knotenunterstützung geborgen wurde. Sequenzen zwischen diesen beiden reziprok monophyletischen Gruppen zeigten eine genetische Ähnlichkeit von 88 %. Es ist zu beachten, dass nicht alle Knoten mit den BI- und ML-Methoden aufgelöst werden konnten, da eine große Anzahl von Kladen auf eine Polytomie zusammenfiel (Abb. 2, ergänzende Abbildung S1). Beim Vergleich von H. vgl. moroteuthensis nach oben GenBank Blastn-Übereinstimmungen, die Parasiten bildeten eine monophyletische Klade mit O. bagetii und einem nicht identifizierten Eukaryoten, gesammelt aus der Wassersäule in 75 m Tiefe im äquatorialen Pazifischen Ozean (dh Umweltprobe AJ402340; Abb. 2b)39. Diese Umweltsequenz zeigte 97,74 % genetische Ähnlichkeit mit H. cf. moroteuthensis. Unser Befund von H. vgl. moroteuthensis stimmt mit der gemeldeten Verbreitung der Art überein: vor der Küste von Hawaii, im östlichen Nordpazifik, im Golf von Mexiko und im Beringmeer (Abb. 3)29,30,40.

Maximum Likelihood (ML)-Phylogenie von H. vgl. moroteuthensis 18S rRNA (blau), zeigt taxonomische Affinitäten zu ausgewählten Sequenzen aus der (a) DINOREF-Datenbank32 und (b) GenBank Blastn-Übereinstimmungen. Parasitäre Taxa werden mit Farbblöcken hervorgehoben, darunter Oodinium Pouchetii aus der Larve Oikopleura sp. (orange)41. Der DINOREF-Baum wurde von 794 auf 40 Sequenzen gekürzt, um Details der größeren monophyletischen Klade bestehend aus H. besser darzustellen. vgl. moroteuthensis zusätzlich zur Außengruppe. Der Blastn-Baum wurde beschnitten, um nur die kleinste monophyletische Klade mit einer genetischen Ähnlichkeit von 90–98 % zwischen den Sequenzen zu zeigen. Knoten zeigen Aposteriori-Wahrscheinlichkeiten (PP)/Bootstrap-Werte (BS) aus der Bayes'schen Inferenz- bzw. ML-Analyse. Geringe Unterstützung oder keine Werte (> 0,95 pp oder > 70 % bs) werden mit zwei Strichen (–) angezeigt.

Geografische Verbreitung von H. moroteuthensis. Orangefarbene Dreiecke weisen auf eine zuvor gemeldete Verbreitung in der Beringsee, im Golf von Mexiko und im Nordpazifik in der Nähe von Washington und Hawaii hin29,30,40. Hinweis: Die letztgenannten Standorte sind nur Indikatoren für gemeldete Beobachtungen und stellen keine tatsächlichen Koordinaten dar, da diese in der Referenzliteratur nicht angegeben wurden. Gelbe Kreise und Dreiecke stellen In-situ-Beobachtungen von H dar. vgl. moroteuthensis während MBARI ROV-Tauchgängen auf Kiemen von Chiroteuthis, Galiteuthis, Taonius und Japetella. Die Karte wurde in R 3.5.2 (https://www.r-project.org) generiert.

Der zweite Parasitentyp, der in Gonatus spp. gefunden wird. und V. infernalis konnten nicht mit Aufzeichnungen in der Literatur abgeglichen werden. Obwohl Parasiten beider Gattungen in Größe (0,2–0,6 mm Länge), Form und Farbe ähnlich waren, deutet ihre Lage in den Kiemen darauf hin, dass sie möglicherweise nicht derselben Art angehören. Bei Gonatus spp. schienen sich die Parasiten innerhalb der Tertiärlamellen aufzuhalten (Abb. 1c), während die Parasiten bei V. infernalis nur teilweise zwischen den Sekundär- oder Tertiärlamellen eingebettet waren (Abb. 1d). Darüber hinaus sind die lebenden Parasiten von Gonatus spp. hatten immer eine weiße Farbe, wohingegen die in V. infernalis gefundenen Exemplare gelegentlich einen hellgelben Farbton hatten. Dennoch besaß keiner der Parasiten ausgeprägte Strukturmerkmale, die eine eindeutige Unterscheidung zwischen den beiden ermöglichten oder ihre taxonomische Klassifizierung einschränkten. Beide Parasiten von Gonatus spp. und V. infernalis ließen sich mit Hilfe einer Nadel relativ leicht aus dem Kiemengewebe entfernen. Dieser zweite Parasitentyp kam gleichzeitig mit H. vor, vgl. moroteuthensis in zwei Exemplaren von Gonatus berryi.

Die molekulare Analyse konnte die letztgenannten Parasiten nicht identifizieren. Die allgemeinen eukaryotischen Primer amplifizierten nur die Wirts-DNA und die Dinoflagellaten-Primer produzierten Sequenzen von geringer Qualität. Trotzdem erhielten wir eine kurze 79-bp-Sequenz (dh von insgesamt 634 bp) für die Parasiten in V. infernalis unter Verwendung des Dinoflagellatenzysten-spezifischen Primers31. Basierend auf einem Vergleich mit der GenBank-Datenbank scheint diese kurze Sequenz von einem Apicomplexan-Protisten zu stammen und zeigt 100,0 Prozent Ähnlichkeit mit ausgewählten Sequenzen aus den Gattungen Cryptosporidium Tyzzer, 1907, Babesia Starcovici, 1893 und Theileria (Bettencourt et al., 1907).

Von allen Parasitentypen, die in den ROV-gesammelten Proben gefunden wurden, wird eine von VARS abgeleitete Prävalenz und Infektionsintensität nur für Hochbergia angegeben, vgl. moroteuthensis. Gründe hierfür waren die relativ große Größe und Farbe von H. vgl. moroteuthensis, wodurch sie sich deutlich von anderen Partikeln auf den Kiemen unterscheiden, beispielsweise Meeresschnee. Da wir ihre Morphologie jedoch nicht im Detail untersucht haben, möchten wir betonen, dass es sich bei den Kiemenparasiten in diesem Abschnitt um H. moroteuthensis-ähnliche Parasiten handelt. Von den vier untersuchten Kopffüßerarten war der Chiroteuthis-Kelch am häufigsten mit H. cf infiziert. moroteuthensis (Abb. 4a, Tabelle 1). Alle 55 erwachsenen Tiere dieser Tintenfischart waren mit Parasiten infiziert, während 86 % der Jungfische und 37 % der Paralarven infiziert waren. Galiteuthis und Taonius hatten eine mittlere Prävalenz von Kiemenparasiten (29 bzw. 27 %; Abb. 4b, d), während Japetella nur selten infiziert war (7 %, Abb. 4c; Tabelle 1). Für die letzteren Gattungen waren Erwachsene die einzigen Lebensstadien, in denen H. cf. lebte. moroteuthensis, wobei die Jungtiere keine sichtbaren Kiemenparasiten aufweisen. Es ist jedoch zu beachten, dass Jungtiere nur selten beobachtet wurden und für Paralarven keine Sichtungen vorlagen. Beobachtungen von Taonius und Japetella waren relativ selten, was dazu führte, dass weniger Videoaufzeichnungen verfügbar waren als ursprünglich für die Prävalenzschätzung geplant (dh 94 bzw. 61; Tabelle 1). Infolgedessen mussten wir in der Videodatenbank weiter zurückblicken, als für Chiroteuthis und Galiteuthis nötig war (dh zurück bis 2001 für Taonius und bis 1994 für Japetella; Tabelle 2).

In-situ-Beobachtungen von Hochbergia vgl. moroteuthensis auf Kiemen von Mittelwasser-Kopffüßern (weiße Pfeile). (a) Chiroteuthis-Kelch Young, 1972, hier beim Fressen eines myktopiden Fisches. (b) Galiteuthis phyllura Berry, 1911. (c) Japetella diaphana Hoyle, 1885. (d) Taonius borealis (Nesis, 1972). (e) Chiroteuthis-Kelch mit ungewöhnlichen Infektionen an der Innenseite seines Trichters (rechts) und der oberen Mittellinie der Flossen (links).

Die Infektionsintensität, gemessen als durchschnittliche Anzahl von Parasiten pro Kieme, sofern vorhanden, war bei Chiroteuthis, Galiteuthis und Japetella ähnlich und lag zwischen 3,26 und 4,00 Parasiten pro Kieme mit überlappenden 95 %-Konfidenzintervallen (Tabelle 2). Die Infektionsintensität in Taonius betrug durchschnittlich nur 1,86 H. vgl. moroteuthensis pro Kieme, die erheblich niedriger war als bei Chiroteuthis und Galiteuthis (Tabelle 2). Hochbergia vgl. moroteuthensis kam am häufigsten bei Kopffüßern zwischen 300 und 600 m vor (Abb. 5a), was den Haupttiefenbereich unserer Chiroteuthis-Begegnungen einschließt, während die Gesamttiefenverteilung infizierter Kopffüßer zwischen 201 und 2521 m lag. Auch wenn H. vgl. moroteuthensis wurde immer auf Kiemen beobachtet; in einem Fall (d. h. von 355) wurden zwei Zysten auf der Innenseite des Trichters und in der oberen Mitte der Flosse am C. calyx beobachtet (Abb. 4e).

Infektionsintensität von Hochbergia vgl. moroteuthensis nach Tiefe und Monat. (a) Durchschnittliche Anzahl von Hochbergien pro Kieme und Tiefe für Chiroteuthis (blauer Kreis), Galiteuthis. (hellblaues Dreieck), Taonius (orange Raute) und Japetella (gelbes Quadrat). (b) Anzahl der von Hochbergia (dunkelblau) parasitierten Kopffüßer-Sichtungen pro Monat (hellblau). Die monatlichen Werte werden um die Gesamtzahl der ROV-Tauchgänge pro Monat korrigiert und alle aufgezeichneten Jahre zusammengefasst. Die Zahlen 1 bis 12 stehen für die Monate Januar bis Dezember. Leere Einträge deuten darauf hin, dass in diesen Monaten trotz Tauchbemühungen keine Wirtssichtungen stattgefunden haben.

Betrachtet man die zeitliche Variation der Kiemenparasitenprävalenz, wurden im untersuchten Zeitraum (von 2013 bis 2019; ergänzende Abbildung S2) jedes Jahr parasitierte Individuen von Chiroteuthis und Galiteuthis beobachtet. Für keinen der beiden Wirte konnten jährliche Trends festgestellt werden, wobei Chiroteuthis eine konstant hohe Kiemenparasitenprävalenz und Galiteuthis eine relativ niedrige Infektionszahl aufwies. Im Gegensatz dazu war die Parasitenprävalenz bei Japetella sporadischer und parasitierte Individuen wurden nur in vier Jahren zwischen 1994 und 2019 beobachtet. Bei Taonius schien es über die Jahre hinweg einen zunehmenden Trend zu geben, wobei parasitierte Individuen zwischen 2011 und 2017 im Vergleich zu 2001 häufiger beobachtet wurden –2010 (ohne Daten für 2018 und 2019, da trotz Tauchbemühungen keine Beobachtungen erfolgten). Beim Vergleich der monatlichen Parasitenprävalenz wurde Chiroteuthis während des gesamten Kalenderjahres von Januar bis Dezember parasitiert (Abb. 5b). Galiteuthis, Taonius und Japetella hingegen schienen stärkere saisonale Schwankungen aufzuweisen, mit einem Anstieg der Prävalenz im Frühjahr und Sommer (d. h. 3. März bis 8. August, Abb. 5b). Darüber hinaus zeigten Galiteuthis und Taonius einen leichten Anstieg von H. vgl. moroteuthensis-Infektionen gegen Ende des Jahres (d. h. 11. November und 12. Dezember).

Bei ROV-Tauchgängen in den mesopelagischen Gewässern des Monterey Submarine Canyon wurden häufig Parasiten an den Kiemen von Coleoid-Kopffüßern beobachtet. Hier zeigen wir, dass mindestens zwei Parasitenarten aus ROV-gesammelten Proben unterschieden werden können. Aufgrund der Morphologie wurde der erste Parasit als Protist Hochbergia cf. identifiziert. moroteuthensis. Obwohl die ursprüngliche Beschreibung von H. moroteuthensis Schwierigkeiten hatte, einen taxonomischen Rang zuzuordnen, stellten die Autoren fest, dass das Vorhandensein von Trichozysten und einer apikalen Pore Ähnlichkeiten mit denen von Dinoflagellaten in einem verkapselten Lebensstadium aufweist29,30. Mithilfe von Sanger-Sequenzierung und Dinoflagellatenzysten-spezifischen Primern bestätigen wir, dass es sich bei diesem Parasiten um einen Dinoflagellaten handelt, der eine Schwestergruppe zu Mitgliedern der Gattung Oodinium bildet. Der zweite Parasit konnte keiner dokumentierten morphologischen Beschreibung zugeordnet werden, und der DNA-Barcode konnte nur eine kurze Sequenz auflösen, die keine zuverlässige Identifizierung ermöglicht.

Hochbergia moroteuthensis scheint ein häufiger Parasit von Kopffüßern im Mittelwasser zu sein und wurde zuvor von den Kiemen von zwanzig Kopffüßerarten gesammelt29,30. Dazu gehören fünf hier untersuchte Taxa (C. calyx, V. infernalis, Galiteuthis spp., Gonatus spp. und Japetella diaphana), wobei Taonius sp. neu in der Liste. Während H. vgl. moroteuthensis, der in dieser Studie gefunden wurde, war etwas kleiner als die Typenreihe (0,5–1,4 mm gegenüber 1,19–1,99)30 und lag im Bereich der von McLean et al.29 für die Tintenfische Stigmatoteuthis dofleini Pfeffer, 1912 und Abralia trigonura Berry berichteten Werte , 1913 (d. h. durchschnittlich 0,56 bis 1,10 mm lang)29. Die letztgenannten Autoren stellten fest, dass die Parasitengröße, die Farbe (z. B. weiß bis gelb) und die Morphologie der Kalkplatten zwischen den Wirtsarten unterschiedlich sein können, was auf mehrere Hochbergia-Arten hinweisen könnte. Es ist jedoch zu beachten, dass nicht bekannt ist, ob das maximale Wachstum von H. moroteuthensis von der Wirtsgröße abhängt oder ob sich die untersuchten Parasiten angesichts der relativ kleinen Stichprobengrößen der Studie einfach in unterschiedlichen Wachstumsstadien befanden. Obwohl wir H nicht verglichen haben, vgl. Während wir die Morphologie von moroteuthensis über die Wirte hinweg sehr detailliert untersuchten, waren die partiellen 18S-rRNA-Sequenzen, die für Parasiten auf dem Kelch von Gonatus berryi und Chiroteuthis erhalten wurden, identisch. Weitere Forschung ist daher erforderlich, um artspezifische Parasitenunterschiede und Artbildung zwischen Wirten zu untersuchen.

Die genetische Verwandtschaft zwischen H. vgl. moroteuthensis und seine Oodinium-Schwestergruppe werden außerdem durch mehrere morphologische Merkmale gestützt. Erstens wurden auch bei Oodinium-Zysten das Fehlen ausgeprägter Dinoflagellatenmerkmale, die eiförmige Form und das Vorhandensein von Trichozysten festgestellt41,42,43. McLean et al.29 berichteten außerdem, dass der Kern der einzelligen H. moroteuthensis-Zyste diffuses Chromatin enthält, ein Merkmal im Gegensatz zu den meisten Dinoflagellaten, die gut definierte stäbchenförmige Chromosomen besitzen42. Bemerkenswerterweise ist bekannt, dass Dinoflagellaten in Oodinium innerhalb ihres Lebenszyklus zwischen nicht-dinokaryotischen und dinokaryotischen Kernen wechseln, was das diffuse Chromatin von H. moroteuthensis erklären könnte42,43. Ähnlichkeiten zwischen H. moroteuthensis und Oodinium erstrecken sich auch auf die parasitäre Lebensweise mit hauptsächlich pelagischen Wirten. Es ist bekannt, dass alle Dinoflagellaten der Gattung Oodinium ektoparasitär sind und Ctenophoren, Chaetognathen, Ringelwürmer, Larven und eine Hydromeduse infizieren41,43,44,45,46.

Trotz dieser Ähnlichkeiten gibt es auch einige bemerkenswerte morphologische Unterschiede zwischen H. moroteuthensis und Mitgliedern der Gattung Oodinium. Junge Oodinium-Zysten haben im Allgemeinen eine weiße bis gelbe Färbung, während ältere Zysten einen gelbbraunen oder dunkelbraunen Farbton annehmen41,43,44. Oodinium-Zysten besitzen auch relativ einfache Thekalplatten und vor allem einen ausgeprägten Stiel oder Stiel, mit dem sie sich am Wirt festsetzen und der vermutlich als Nahrungsapparat dient41,43,47. Es wurden maximale Längen für Oodinium-Zysten von bis zu 0,39 mm angegeben43,46. Im Gegensatz dazu besitzen Zysten bei H. moroteuthensis eine weiße bis gelbe Färbung, ein kompliziertes Muster aus dreieckigen Platten, erreichen eine Größe von bis zu 1,99 mm Länge und verfügen über einen einfachen Haltebereich mit einer ovalen Öffnung, die sie wahrscheinlich am Wirt verankert30. Derzeit bilden sowohl Oodinium als auch Hochbergia eine genetisch unterschiedliche Gruppe innerhalb der Dinophyceae, und die Analyse weiterer Exemplare und genetischer Marker könnte mehr Einblick in ihre Verwandtschaft und Spezialisierung auf hauptsächlich pelagische Wirte liefern. Darüber hinaus könnte die Analyse sich schnell und langsam entwickelnder genetischer Marker die in den phylogenetischen Bäumen beobachtete Polytomie auflösen, die auch in der phylogenetischen Rekonstruktion der DINOREF-Referenzdatenbank von Mordret et al.32 vorhanden war.

Die genetische Ähnlichkeit von H. vgl. moroteuthensis zu einem nicht identifizierten Eukaryoten aus der Wassersäule und die Tatsache, dass wir die Protozoen in einem verkapselten Stadium angetroffen haben, legt den Schluss nahe, dass diese Dinoflagellaten ihre Kopffüßer-Wirte in einem frei lebenden Lebensstadium infizieren. Viele parasitäre Dinoflagellaten, einschließlich Oodinium, wechseln zwischen einem beweglichen, frei lebenden Stadium – der Dinosporie – ab, die nach der Anheftung an den Wirt ein vegetatives Nahrungsstadium – den Trophont – bildet41,47,48. Während dieser vegetativen Phase wächst der Trofont stark an Größe, jedoch ohne Zellteilung. Sobald der Trofont reif ist, löst er sich vom Wirt und teilt sich in mehrere begeißelte Dinosporen. Die Dinosporen verteilen sich in der Wassersäule und können neue Wirte infizieren (Abb. 6)41,47,48.

Theoretisierter Lebenszyklus von Hochbergia moroteuthensis. (a) Der vegetative Trofont (Lebensstadium der Nahrungsaufnahme) wächst ohne Zellteilung auf den Kiemen des Kopffüßers. (b) Der reife Trofont löst sich und (c) teilt sich in bewegliche Dinosporen, (d) wird frei, um neue Wirte in der Wassersäule zu infizieren. Abbildung (b) Trophäe nach Shinn & McLean30.

Ein solches frei lebendes Lebensstadium steht im Einklang mit der weiten geografischen Verbreitung von H. moroteuthensis. Frei lebende Dinosporen werden leicht durch Meeresströmungen verbreitet, und Beobachtungen sowohl im Nordpazifik als auch im Golf von Mexiko könnten auf eine großräumige Ozeankonnektivität hinweisen, die möglicherweise über die hier berichtete Verbreitung hinausgeht29. Diese Ausbreitung bietet möglicherweise auch H. moroteuthensis ein breites Spektrum an Infektionsmöglichkeiten und erklärt, warum Trophonten in einundzwanzig verschiedenen Kopffüßer-Taxa vorkommen. Dennoch muss die genetische Struktur der Population untersucht werden, da derzeit nicht bekannt ist, ob es sich bei den Parasiten um mehrere Arten handelt.

Freilebende Dinosporen könnten auch die Lage von H. moroteuthensis auf dem äußeren Kiemengewebe erklären. Da sich Dinosporen frei in der Wassersäule befinden, erfolgt der schnellste Weg in das Innere eines Kopffüßers über die „Inhalation“. Bei diesem Vorgang drücken Kopffüßer aktiv Wasser durch ihre Kiemen und machen diese zu den ersten Organen, denen Hochbergia begegnet. Atmungsorgane bieten direkten Zugang zum Blutkreislauf des Kopffüßers und bieten daher eine geeignete Umgebung (dh reich an Nährstoffen und Sauerstoff) für die Entwicklung zu einem Trofont. Kiemen bieten auch Zwischenräume, in denen sich einfach Dinosporen festsetzen könnten. In jedem Fall gab es nur ein einziges Mal (von 355), bei dem Trophonten auch an anderen Körperteilen als den Kiemen zu sehen waren (Abb. 4e). Im Vergleich dazu ist auch bekannt, dass sich mehrere Oodinium-Parasiten an bestimmte Körperteile des Wirts anheften und dabei offenbar Stellen bevorzugen, die an der Fortbewegung beteiligt sind. Beispielsweise ist bekannt, dass sich Oodinium jordani McLean & Nielsen, 1989, an der Flosse des Chaetognathen Sagitta elegans Verrill, 187346 festsetzt, während O. Pouchetti hauptsächlich am Schwanz von Appendicularians41 zu finden ist, und Oodinium sp. Von verschiedenen Ctenophoren gesammelt, scheinen sie eine Anhaftung in der Nähe oder innerhalb der Schlagwabenreihen zu bevorzugen44. Ob diese Oberflächenbereiche die höchsten Begegnungsraten bieten oder einen physischen Vorteil wie eine verbesserte Sauerstoffversorgung bieten, bleibt unbekannt.

The increased prevalence of H. cf. moroteuthensis observed in the most abundant cephalopod, Chiroteuthis, and in the other adult cephalopods is in line with infection dynamics known from other wildlife parasites, where the probability of a parasitic infection increases with host density and age49,50,51. Following this, dinospores in the Monterey Submarine Canyon have more opportunities to encounter common squids like Chiroteuthis." href="/articles/s41598-022-11844-y#ref-CR52" id="ref-link-section-d152630128e2414">52 and longer-lived cephalopods. Alternatively, it is possible that the increased parasite load in adults is simply the result of larger gill surface areas when compared to juveniles. However, when comparing prevalence between host species, it should be noted that the maximum adult sizes for C. calyx (up to 100 mm in mantle length, ML) are smaller than those of Galiteuthis (500 mm ML), Taonius (660 mm ML) and Japetella (144 mm ML) among specimens found in the Monterey Submarine Canyon53,54.Other factors that might explain the observed prevalence include parasite preferences for host physiology (e.g. respiration rates) or confinement to a certain depth range18. Although Chiroteuthis, Galiteuthis, Taonius and Japetella partially overlap in their depth distributions, Chiroteuthis generally remains above the core of the oxygen minimum zone, located around 700 m in Monterey Bay." href="/articles/s41598-022-11844-y#ref-CR52" id="ref-link-section-d152630128e2457">52,55. Galiteuthis, on the other hand, has a bimodal distribution, with older individuals known to migrate below the oxygen minimum core." href="/articles/s41598-022-11844-y#ref-CR52" id="ref-link-section-d152630128e2468">52,55,56. If dinospore viability is restricted to more shallow depths, the probability of infection for Galiteuthis could decrease when living at deeper depths. This is further supported by Taonius, which showed a comparable bimodal distribution to Galiteuthis." href="/articles/s41598-022-11844-y#ref-CR52" id="ref-link-section-d152630128e2486"> 52 und hatten eine ähnliche Parasitenprävalenz. Darüber hinaus ist Japetella der am tiefsten gelegene lebende Kopffüßer, der untersucht wurde, und beherbergte relativ wenige Hochbergia-Tropfonten. Dennoch ist nicht bekannt, wie lange es dauert, bis sich H. moroteuthensis-Dinosporen zu reifen Trophonten entwickeln, und über welche Zeiträume sie sich auf ihren Wirten ansammeln können. Laborexperimente mit Oodinium sp. Am Ctenophor Beroe abyssicola zeigte Mortensen 1927, dass Trofonten etwa 20 Tage brauchten, um bei 10 °C von 35 µm Länge auf ihre reife Größe von 350 µm zu wachsen44. Da H. moroteuthensis je nach Wirtsverteilung mehr als fünfmal größer werden kann und bei kälteren Temperaturen lebt, können die Wachstumsperioden wesentlich länger sein.

Zur Prävalenz von H. vgl. moroteuthensis im Laufe der Zeit, nur Taonius schien im Laufe der Jahre einen Anstieg der infizierten Personen zu verzeichnen. Die vorliegenden Ergebnisse reichen jedoch nicht aus, um festzustellen, ob dieser Anstieg das Ergebnis von Umweltveränderungen oder Teil natürlicher Variabilität ist. Wir empfehlen daher eine kontinuierliche Überwachung, um langfristige Trends zu ermitteln. Aufgrund der monatlichen Prävalenz ist es wahrscheinlich, dass Chiroteuthis das ganze Jahr über als Reservoir für Hochbergia-Parasiten fungiert. Galiteuthis, Japetella und Taonius zeigen eine stärkere saisonale Dynamik. Es kann sein, dass die gemeldete Saisonalität mit Auftriebsereignissen oder Umwelteinflüssen zusammenhängt, die die Bildung von Dinosporen fördern (z. B. steigende Temperaturen)50. Alternativ könnten Kopffüßer in bestimmten Monaten anfälliger für Infektionen sein oder in anderen eine höhere Resistenz aufweisen. Taonius beispielsweise wies trotz ähnlicher Prävalenzschätzungen (Tabellen 1 und 2) im Durchschnitt eine deutlich geringere Parasitenbelastung auf als Galiteuthis, was möglicherweise auf eine Art Resistenzmechanismus hindeutet. Weitere Untersuchungen sind erforderlich, um etwaige Wirtsresistenzen und den Einfluss von Tiefen- oder Saisoneffekten zu bestätigen.

Der andere Parasitentyp, der in ROV-gesammelten Exemplaren von Vampyroteuthis infernalis und Gonatus spp. gefunden wird. bedarf einer weiteren Charakterisierung. Obwohl die DNA-Barcodierung eine kurze Sequenz auflösen konnte, die sie möglicherweise in den Stamm Apicomplexa einordnet, erscheint es wahrscheinlicher, dass dieses genetische Material aus einer Kontamination mit einem anderen Parasiten stammt. Apicomplexa, über die bei Kopffüßern berichtet wird, infizieren im Allgemeinen den Verdauungstrakt und unterscheiden sich morphologisch von den hier beobachteten Parasiten19.

Zusammenfassend unterstreichen unsere Ergebnisse die Notwendigkeit weiterer Untersuchungen von Kopffüßern und ihren Kiemenparasiten. Angesichts der Tatsache, dass Parasiten die Artenvielfalt beeinflussen und Kopffüßer wichtige Verbindungen in pelagischen Nahrungsnetzen darstellen, sollte sich die zukünftige Forschung auf die Bewertung möglicher Auswirkungen auf die Physiologie von Kopffüßern konzentrieren. Wenn beispielsweise H. moroteuthensis die Langlebigkeit oder Fortpflanzung bei gewöhnlichen Tintenfischen wie C. calyx einschränkt, dann könnten Änderungen in der Parasitenhäufigkeit kaskadierende Auswirkungen auf die Häufigkeit der Beute, Raubtiere und Konkurrenten von Chiroteuthis haben. Darüber hinaus sind Basisschätzungen der Parasitenprävalenz von entscheidender Bedeutung, um vollständig zu verstehen, ob Wirt-Parasit-Systeme im Mittelwasser durch zunehmende anthropogene Stressfaktoren gefährdet sind und wie sie sich im Laufe der Zeit verändern werden. Während sich ROV-Beobachtungen hier als entscheidend für die Abschätzung der Prävalenz und Infektionsintensität erwiesen haben, sind mit Schleppnetzen gefangene Proben weiterhin wertvoll für die Überprüfung von Parasitenarten und zur Gewinnung von Material für genetische Analysen, selbst wenn sie leicht beschädigt sind. Wir empfehlen daher, ROV-Beobachtungen mit regelmäßiger Schleppnetzfischerei in zukünftigen Studien zu kombinieren, da ROVs möglicherweise keine kleineren Parasiten, Frühinfektionen oder Parasiten bei Tieren mit nicht transparentem Gewebe erkennen lassen.

Generierte Sequenzen für H. moroteuthensis wurden in der GenBank unter den Zugangsnummern OL771698-OL771701 hinterlegt.

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Referenzen herunterladen

Wir danken Kristine Walz dafür, dass sie ihr Wissen im Labor weitergegeben hat, Christina Preston für ihre Ratschläge zur Identifizierung von Dinoflagellaten, Shannon Johnson für ihre Unterstützung bei der explorativen phylogenetischen Analyse und Steven Haddock dafür, dass er uns seinen Laborraum zur Verfügung gestellt und VIS die Möglichkeit gegeben hat, sich seinem Wohnmobil Rachel anzuschließen Carson-Kreuzfahrt. Außerdem danken wir Ben Burford für die Weitergabe seines Fachwissens über Kopffüßer im Mittelwasser sowie Rondi Robison und Nancy Barr für ihre Unterstützung auf der R/V Wester Flyer-Kreuzfahrt. Diese Forschung wäre ohne die ROV-Piloten und die Schiffsbesatzung der R/V Western Flyer und R/V Rachel Carson nicht möglich gewesen. VIS möchte George Matsumoto für seine Unterstützung als MBARI-Sommerpraktikumskoordinator und Sancia van der Meij für ihr Feedback zum ersten Entwurf des Manuskripts danken.

Open-Access-Förderung ermöglicht und organisiert durch Projekt DEAL. Diese Forschung wurde durch die David and Lucile Packard Foundation ermöglicht, die Mittel für die Midwater Ecology-Gruppe und das Sommerpraktikumsprogramm des MBARI bereitstellte.

GEOMAR, Helmholtz-Zentrum für Ozeanforschung Kiel, Düsternbrooker Weg 20, 24105, Kiel, Deutschland

Vanessa I. Stenvers

Abteilung für Zoologie der Wirbellosen, National Museum of Natural History, Smithsonian Institution, Washington, DC, 20013, USA

Vanessa I. Stenvers

Monterey Bay Aquarium Research Institute, 7700 Sandholdt Road, Moss Landing, CA, 95039-9644, USA

Rob E. Sherlock, Kim R. Reisenbichler und Bruce H. Robison

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Das Projekt wurde von RES, BHR und VIS konzipiert, die die Feldarbeit mit KRR, BHR und RES durchführten und zur Sammlung von ROV-Videomaterial und -Proben beitrugen. VIS führte die Laborarbeiten durch, analysierte die ROV-Aufnahmen und erstellte alle Zahlen. Das Manuskript wurde von VIS verfasst und von allen Autoren überprüft und überarbeitet.

Korrespondenz mit Vanessa I. Stenvers.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Stenvers, VI, Sherlock, RE, Reisenbichler, KR et al. ROV-Beobachtungen zeigen die Infektionsdynamik von Kiemenparasiten bei Kopffüßern im Mittelwasser. Sci Rep 12, 8282 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-11844-y

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Eingegangen: 10. Dezember 2021

Angenommen: 28. April 2022

Veröffentlicht: 18. Mai 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-11844-y

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