Phylogeographie des Aderkalmars Loligo forbesii in europäischen Gewässern

Wissenschaftliche Berichte Band 12, Artikelnummer: 7817 (2022) Diesen Artikel zitieren

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Der geäderte Tintenfisch, Loligo forbesii Steenstrup, 1856, kommt in den europäischen Schelfgebieten einschließlich der Azoren vor und stellt eine wertvolle Ressource für die europäische kommerzielle Fischerei im Nordostatlantik dar. Über seine Populationsstruktur und Phylogeographie ist jedoch nur sehr wenig bekannt. Dieser Mangel an Wissen behindert auch die Entwicklung eines nachhaltigen Fischereimanagements für diese Art. Die vorliegende Studie kombinierte die Verwendung von zwei Arten von Markern, die Muster des Genflusses in unterschiedlichen Zeitspannen abrufen; die Analyse von 16 nuklearen Mikrosatelliten und die Sequenzierung der mitochondrialen Cytochromoxidase-Untereinheit I (COI). Während die hohe Mutationsrate von Mikrosatelliten die Beschreibung aktueller Konnektivitätsmuster bei Arten ermöglicht, liefert die niedrigere Mutationsrate von COI phylogeografische Muster über einen längeren Zeitraum. Insgesamt wurden 347 Individuen von L. forbesii aus nahezu dem gesamten Verbreitungsgebiet der Art, einschließlich des Nordostatlantischen Schelfs, der Azoren und des Mittelmeers, untersucht. Personen aus dem westlichen und östlichen Mittelmeer wurden noch nie zuvor in eine genetische Studie einbezogen. Wir konnten COI-Sequenzen aus allen 12 Probenahmegebieten analysieren und drei Kladen von L. forbesii definieren. Aufgrund unseres großen Probengebiets präsentieren wir 13 COI-Haplotypen, die bisher unbekannt waren. Die Mikrosatellitenanalyse umfasst nicht die Azoren, aber an den verbleibenden 11 Probenahmestellen konnten drei Hauptgruppen identifiziert werden. Niedrige FST-Werte weisen auf einen Genfluss über große geografische Entfernungen hin. Die genetisch signifikanten Unterschiede und eine zusätzliche leichte Gruppierung in der Mikrosatellitenstruktur zeigen jedoch, dass geografische Barrieren die Populationsstruktur zu beeinflussen scheinen und den Genfluss verringern. Darüber hinaus liefern beide Marker starke Beweise dafür, dass das beobachtete phylogeografische Muster die geografische Geschichte der Azoren und des Mittelmeers widerspiegelt.

In den letzten Jahrzehnten hat die Biomasse verschiedener Kopffüßerpopulationen und kommerzielle Fänge weltweit zugenommen1. Vor allem im Atlantischen Ozean hat die kommerzielle Bedeutung der Loliginiden zugenommen2,3. Die Anlandungen von Loliginiden erreichten im Jahr 2017 etwa 12.000 t3, was einer Verfünffachung zwischen 2000 und 2017 im gesamten Nordostatlantik entspricht, was die wachsende sozioökonomische Bedeutung verdeutlicht. Unter den Loliginiden ist der Aderkalmar Loligo forbesii Steenstrup, 1856 eine der wichtigsten Arten für die europäische Fischerei3. Diese Art ist neritisch, mit dem Schelf verbunden und gleichmäßig auf dem unteren Schelf (80–200 m) und dem oberen Hang (200–500 m) im nördlichen Mittelmeerraum verbreitet4. Im Nordostatlantik kommt es von der Nordsee und den Gewässern des Vereinigten Königreichs bis zu den Kanarischen Inseln und den Azoren vor2. Dieses opportunistische Raubtier zeichnet sich durch hohe Wachstumsraten aus. Während seiner 12–16-monatigen Lebensdauer kann es eine Rückenmantellänge von bis zu 900 mm5,6 erreichen. Als semelpare Art laicht L. forbesii nur einmal im Leben2.

In den meisten Regionen wird L. forbesii unreguliert als Beifang gefischt, europäische Zielfischereien gibt es jedoch im Ärmelkanal sowie in schottischen und portugiesischen Gewässern3, und die Freizeitfischerei entwickelt sich im Vereinigten Königreich und in Norwegen. Erste Vorhersagemodelle für L. forbesii wurden entwickelt7, aber bisher war es aufgrund von Wissenslücken bezüglich Populationsstruktur8, Lebenszyklus und Laichgebieten9 schwierig, ein nachhaltiges Fischereimanagement für diese wertvolle Ressource zu entwickeln. Hier konzentrieren wir uns auf den ersten Aspekt und werfen ein neues Licht auf die genetische Populationsstruktur von L. forbesii.

Das mitochondriale Cytochrom-c-Oxidase I (COI)-Gen ist einer der am häufigsten verwendeten Marker für die molekulare Systematik und wird häufig zur Ableitung phylogeografischer Muster verwendet10. Zur Aufklärung der komplexen Populationsstruktur von L. forbesii erwiesen sich Allozyme und mitochondriale DNA-Sequenzen jedoch aufgrund ihrer extrem geringen genetischen Variabilität als offenbar ungeeignet11,12. In solchen Fällen ist die Analyse von Mikrosatelliten ein geeigneterer Ansatz. Mikrosatelliten sind kurze repetitive Sequenzen im Kerngenom, die hohe Mutationsraten und mehrere Allele13 aufweisen und eine aussagekräftige Analyse aktueller Muster der Populationskonnektivität ermöglichen. Shaw et al.12 fanden durch die Verwendung von Mikrosatelliten für L. forbesii im Vergleich zu früheren Studien mit Allozym- und mitochondrialen DNA-Markern (mtDNA) eine höhere genetische Variabilität und konnten eine subtile genetische Differenzierung zwischen Arten identifizieren, die in den europäischen Schelfmeeren (Schottland bis Schottland) vorkommen Nordspanien) und Offshore-Population einschließlich der Azoren, Rockall und Färöer. Sie legen nahe, dass die Wassertiefe und die isolierenden Strömungsverhältnisse für die genetischen Unterschiede zwischen Offshore- und Onshore-Gebieten verantwortlich sind.

Um neues Licht auf die genetische Struktur und Phylogeographie von L. forbesii zu werfen, führten wir unter Verwendung desselben Datensatzes eine mitochondriale COI- und nukleare Mikrosatellitenanalyse durch. Im Vergleich zu Shaw et al.12 konnten wir das Untersuchungsgebiet geografisch auf fast das gesamte Verbreitungsgebiet von L. forbesii einschließlich des Nordostatlantiks (von der Nordsee bis zum Golf von Cadiz, einschließlich der Azoren) und den USA erweitern Mittelmeer (von den Balearen bis zur Ägäis). Die neuen Erkenntnisse zur Populationsstruktur, zum Genfluss und zur Habitatkonnektivität von L. forbesii könnten einen erheblichen Einfluss auf die Bewirtschaftung der Fischerei dieser Art haben, da sie neue Informationen zur Identifizierung verschiedener geeigneter Bewirtschaftungseinheiten, sogenannter „Bestände“, liefern14 .

Loligo forbesii wurde 2019 in 12 europäischen Gebieten, darunter Schelf- und Oberhanggebiete sowie auf den Azoren, beprobt (Abb. 1), was insgesamt 347 analysierte Individuen ergab (siehe Online-Ergänzungstabelle S1). Während verschiedener Forschungskreuzfahrten wurden Tintenfische gefischt und an Bord eingefroren, um sie an Land zu verarbeiten. Weitere Individuen wurden auf kommerziellen Märkten gesammelt.

Beprobte Gebiete: A = Ägäisches Meer (19 Individuen), B = Balearisches Meer (28), C = Golf von Cádiz (20), D = Südadriatisches Meer (15), I = Ostionisches Meer (30), K = Keltisch Meer (19), L = Ärmelkanal (30), N = Nordsee (64), O = Ostküste Sardiniens (30), S = Golf von Biskaya (24), W = Westküste Sardiniens (21), Z = Azoren (47) (Ocean Data View Version 4.6.2).

Von jedem Individuum wurde ein erbsengroßes Stück Muskelgewebe vom Mantel abgeschnitten und in 96 % unvergälltes Ethanol überführt. Das Ethanol wurde, wenn möglich, nach 2 und 24 Stunden gewechselt, um das gesamte Wasser aus dem Gewebe zu extrahieren und die DNA zu konservieren. Proben, ausgenommen Nordseeproben, die am Thünen-Institut für Ostseefischerei (TI-OF) aufbereitet wurden, wurden an das TI-OF geschickt, der Alkohol wurde erneut gewechselt und bis zum Beginn der genetischen Analyse an der Universität Rostock gelagert, Dabei wurde die DNA mit dem „innuPrepMini Kit“ (Analytik Jena, Deutschland) nach dem Standardprotokoll des Herstellers extrahiert.

Loligo forbesii ist durch keine Gesetzgebung geschützt und gilt nicht als bedroht oder gefährdet. Atlantikproben wurden als Beifang im Rahmen von ICES-koordinierten internationalen Schleppnetzuntersuchungen (International Bottom Trawl Survey: Nordsee, Golf von Biskaya; Spanische Grundschleppnetzuntersuchung im Golf von Cadiz: Cadiz) und CEFAS Otter Trawl Survey (Keltisches Meer) oder auf dem Fischmarkt gesammelt (Englisch-Kanal). Bei den L. forbesii-Proben aus dem Mittelmeer handelte es sich um Beifänge aus der internationalen Grundschleppnetzuntersuchung im Mittelmeer (MEDITS), mit Ausnahme der Proben aus dem Balearenmeer, die von einem Handelsschiff gesammelt wurden. Von der handwerklichen Jigging-Fischerei wurden Proben aus den Azoren gesammelt. Alle Personen waren bereits tot, als sie zur Entnahme der Gewebeproben für unsere Studie übergeben wurden und daher gemäß den einschlägigen Richtlinien und Vorschriften behandelt wurden. Angelscheine für alle Besichtigungen und Ausflüge waren vorhanden.

Die Populationsgenetik von 300 Individuen aus elf Probenahmegebieten wurde mittels Mikrosatellitenanalyse an der Universität Rostock unter Verwendung von 16 spezifischen Primern (Lfor1–Lfor16) für L. forbesii15,16 durchgeführt. Proben von den Azoren wurden in dieser Analyse nicht berücksichtigt, da (1) wir die Proben erst ein Jahr nach Abschluss der Mikrosatellitenanalyse erhalten haben und (2) Shaw et al.12 bereits anhand von gezeigt haben, dass L. forbesii in diesem Gebiet einzigartig ist Mikrosatelliten. Alle Primer wurden mit einem Fluoreszenzfarbstoff markiert. Der Mastermix für die PCR enthielt 0,5 µL beider Primer (10 µM), 1,0 µL dNTPs (jeweils 10 mM, 2,5 mM), 1,0 µL 10 × Puffer, 0,085 µL Taq-Polymerase (5 Einheiten/µL) und zwischen 0,8 und 1,2 µL MgCL2 (25 mM), bezogen auf den Primer. Dieses wurde mit Wasser auf ein Volumen von 9 µL aufgefüllt. Für die PCR-Reaktion wurde 1 µL DNA-Isolat hinzugefügt. Die Reaktionsbedingungen folgten der Beschreibung von Shaw et al.12. Als nächstes wurde die DNA-Konzentration mithilfe einer kalibrierten Gelelektrophorese geschätzt und entsprechend verdünnt. Das verdünnte PCR-Produkt wurde zu 9,8 µL HiDi™ Formamid und 0,02 µL Größenstandard GeneScanTM LIZ™ (Applied Biosystems, Foster City, Kalifornien, USA) gegeben. Die Proben wurden 4 Minuten lang bei 96 ° C denaturiert und die Fragmente in einem Kapillarsequenzierer (Hitachi 3130xl Genetic Analyzer, Applied Biosystems, Foster City, Kalifornien, USA) nach Größe getrennt. War das Signal im Elektropherogramm zu schwach, wurde der gesamte Vorgang bis zu dreimal wiederholt.

Die aufgenommenen Elektropherogramme wurden mit „Geneious Prime“ (Version 2019.04, Biomatters, Neuseeland) ausgewertet. Die Auswertung folgte den Richtlinien von Butler17. Anschließend führte die Software das Allel-Binning durch und ermittelte die Länge der verschiedenen Allele.

Zur statistischen Auswertung kamen mehrere Programme zum Einsatz. Das „Microsatellite Toolkit“ von Park18 berechnete die Anzahl der Allele pro Locus sowie die erwartete Heterozygotie19 und die beobachtete Heterozygotie20. Darüber hinaus wurden Statistiken zum Kopplungsungleichgewicht und zum Hardy-Weinberg-Prinzip21 mit „GenePop“22,23 durchgeführt. „HP RARE“24 wurde verwendet, um den Allelreichtum und den privaten Allelreichtum anhand von 15 Personen zu bestimmen. Die Berechnung und der paarweise Vergleich der FST-Werte wurden in „Arlequin Ver 3.5“25 durchgeführt. Clusteranalysen auf Basis der Mikrosatellitendaten wurden mit „STRUCTURE“ Version 2.3.4426 durchgeführt. Alle Einstellungen wurden gemäß den von Gilbert et al.27 und Porras-Hurtado et al.28 empfohlenen Standardeinstellungen für Mikrosatellitendaten ausgewählt. Für einen K-Wert von 1 bis 10 wurden insgesamt 25 Iterationen berechnet. Anschließend wurde der beste K-Wert mit der ΔK-Methode29 unter Verwendung der Online-Software „Clumpak“ (http://clumpak.tau.ac.il/)30 berechnet.

Um die Phylogeographie von L. forbesii zu beschreiben, wurden 218 Individuen aus allen 12 Probenahmegebieten analysiert. Die Primer LCO1490 und HCO219831 wurden verwendet, um einen 648 bp langen Teil des mitochondrialen Cytochromoxidase I (COI)-Gens zu amplifizieren. Für Proben mit schlechter DNA-Qualität wurden interne Primer (siehe Online-Ergänzungstabelle S2) entwickelt, um die Sequenz in zwei kürzere Teile zu halbieren. Diese beiden internen Sequenzen wurden dann ausgerichtet, um die vollständige Sequenz zu erzeugen. Der PCR-Mix enthielt: 3 µL DNA-Isolat, 3 µL dNTPs (je 10 mM, 2,5 mM), 3 µL jedes Primers (10 µM), 3 µL 10 × Puffer, 4,8 µL MgCl2 (25 mM), 0,21 µL Taq-Polymerase (5 Einheiten/µL) und 9,99 µL Wasser. Die PCR wurde in 38 Zyklen durchgeführt: 30 s bei 94 °C, 30 s bei 55 °C, 60 s bei 72 °C und schließlich 300 s bei 72 °C.

Für die Sequenzierung wurde das „BigDye Terminator v1.1 Kit“ (Applied Biosystems, Foster City, Kalifornien, USA) verwendet. Zyklussequenzierungsprodukte wurden mithilfe der Kapillartrennung auf einem ABI Genetic Analyzer 3130 xl (Applied Biosystems/Hitachi) analysiert. Alle Produkte wurden in beide Richtungen sequenziert. Die erhaltenen Sequenzen wurden mit der Software „CEQ8000 Genetic Analysis System“ (Version 9.0.25, Beckman Coulter GmbH, Deutschland) analysiert und ein Alignment von 249 Sequenzen erstellt („BioEdit“, Version 7.2.5.32), von denen 28 aus GenBank32 abgerufen wurden ,33,34,35,36,37,38,39,40. Die phylogenetischen Analysen (Maximum Likelihood, ML) wurden mit „MEGA“ Version 641 mit 1000 Bootstraps durchgeführt. Das am besten angepasste Modell der ML-Methode haben wir mit „MEGA 6“ auf Basis des Akaike Information Criterion (AIC), TN93 + G + I, ermittelt (Abb. 5).

Für die Bayesian Inference (BI)-Methode wurde „MrBayes 3.2.7“42 verwendet. Zwei unabhängige Läufe mit vier Ketten wurden über 2 Millionen Generationen unter Verwendung der Markov Chain Monte Carlo (MCMC)-Methode durchgeführt. Berechnungen des Konsensbaums, einschließlich der Clade-Posteriori-Wahrscheinlichkeit (PP), wurden auf der Grundlage der Bäume durchgeführt, die nach der Konvergenz der Ketten mit „Tracer 1.7“43 beprobt wurden. Die ersten 25 % wurden als Burn-In verworfen. Das am besten angepasste Modell der BI-Methode haben wir mit „Modeltest“, implementiert in „MEGA 6“, auf Basis des Bayes'schen Informationskriteriums (BIC), T92 + G, ermittelt.

Schließlich wurde ein Haplotypennetzwerk mit 249 Individuen berechnet (Median-Joining-Methode44) unter Verwendung von „Network 5.0.1.0“ und seinen Standardeinstellungen (Fluxus Technology, Suffolk, UK). Zusätzlich wurde ein zweites Haplotyp-Netzwerk berechnet, das 313 Individuen mit kürzeren Sequenzen (432 bp) enthielt, da einige Individuen unvollständige oder kürzere Sequenzen lieferten (siehe ergänzende Abbildung S1 online). Genfluss (Nm) und FST-Werte für das COI-Gen wurden mit „DnaSP v5“45 berechnet (siehe Ergänzungstabelle S3 online).

Alle Karten wurden mit „Ocean Data View“ Version 4.6.246 erstellt.

Insgesamt wurden 16 Mikrosatelliten-Loci für 300 L. forbesii-Individuen getestet. Der Locus Lfor7 zeigte bis zu acht Peaks pro Individuum. Die Loci Lfor14 und Lfor15 zeigten zusätzliche polymorphe Amplifikationsprodukte außerhalb des erwarteten Größenbereichs. Folglich wurden alle drei Loci von statistischen Analysen ausgeschlossen. Darüber hinaus konnten 4,92 % der Proben nicht analysiert werden.

Die übrigen Loci zeigten mehrere Allele, mit Ausnahme von Lfor9, das monomorph war. Die Anzahl der Allele pro Locus lag zwischen 11 (Lfor2) und 49 (Lfor12). Der Test des Kopplungsungleichgewichts zeigte, dass alle Loci unabhängig voneinander vererbt werden. Einige Abweichungen der erwarteten und beobachteten Heterozygotie erwiesen sich als signifikant. Im Durchschnitt aller Orte für jedes untersuchte Gebiet wurden nur nicht signifikante Abweichungen festgestellt, was bedeutet, dass das Hardy-Weinberg-Gleichgewicht nicht verworfen werden konnte.

Der durchschnittliche private Allelreichtum (Tabelle 1) über alle Loci hinweg lag zwischen 0,06 (West-Sardinien) und 1,15 (Keltisches Meer) und zeigte einen hohen Genfluss (weitere Einzelheiten siehe Anhang S4).

Die paarweisen FST-Werte zwischen den untersuchten Populationen (Gebieten) waren niedrig, aber nach der Bonferroni-Korrektur wurden immer noch einige signifikante Unterschiede (p < 0,0009) gefunden (hervorgehoben in Tabelle 2). Dies gilt insbesondere für weiter entfernte geografische Probenahmegebiete wie die Nordsee und die Balearen oder die Nordsee und die Westküste Sardiniens. Allerdings wurden auch innerhalb des Mittelmeers (Ionisches Meer – West- und Ostküste Sardiniens) einige signifikante Unterschiede festgestellt.

Die STRUCTURE-Ergebnisse ergaben, dass drei Cluster die wahrscheinlichste Anzahl von Clustern für diesen Datensatz sind (Abb. 2; ergänzende Abb. S2). Ein dominanter Cluster trat im Atlantik auf (Abb. 2; blau), während das Mittelmeer zwei verschiedene Cluster aufwies (Abb. 2; violett und orange), mit Unterschieden zwischen den Küsten Sardiniens und den übrigen Gebieten. Der Golf von Biskaya, der Golf von Cádiz und das Balearenmeer stellen ein Übergangsgebiet mit gemischtem Ursprung aus den drei Clustern in unterschiedlichen Anteilen entsprechend ihrer jeweiligen geografischen Lage dar. Während der Golf von Biskaya genetisch eher mit den Proben des Ostatlantiks (Nordsee, Ärmelkanal und Keltisches Meer) verwandt ist, scheint die Bucht von Cádiz gleichermaßen den Atlantik und das Mittelmeer zu repräsentieren, und das Balearenmeer ist eindeutig stärker mit der Adria verwandt , Ionisches und Ägäisches Meer.

Strukturanalyse basierend auf Mikrosatellitendaten, die drei genetische Cluster (blau = Atlantischer Cluster, Orange und Violett = Mittelmeer-Cluster) für Individuen aus den beprobten Gebieten enthüllt.

Die Analyse der mitochondrialen COI-Sequenzen identifizierte 16 verschiedene Haplotypen und verdeutlicht die Existenz von zwei Hauptkladen, von denen einer ausschließlich auf den Azoren lebt. Die andere Klade kann weiter in zwei Kladen aufgeteilt werden, von denen die eine hauptsächlich Individuen aus dem Ostatlantik repräsentiert und im Folgenden als „Ostatlantik“-Klade bezeichnet wird, und die andere hauptsächlich aus Individuen aus dem Mittelmeerraum besteht und im Folgenden als „Mittelmeer“-Klade bezeichnet wird (Abb. 3). Alle Sequenzen wurden an die GenBank übermittelt (Zugangsnummern OK135754–OK135769).

Haplotypennetzwerk nach Median-Joining-Methode für L. forbesii (Haplotypen 1–10, 21–26), das 249 COI-Sequenzen (561 bp) darstellt; Die schwarz gefärbten GenBank-Daten33,34,35,36,37 von verschiedenen Autoren stammen alle von Individuen aus dem Nordostatlantik, die gelb gefärbten GenBank-Daten38,39,40.

Die Gruppe „Ostatlantik“ und die Gruppe „Mittelmeer“ waren durch mindestens drei Mutationen getrennt, während die Gruppe der Azoren durch fünf bzw. sechs Mutationen von der Gruppe „Mittelmeer“ bzw. „Ostatlantik“ getrennt war. Im östlichen Mittelmeer (Ägäisches Meer, Ionisches Meer, Adria) gefangene Individuen gehören ausschließlich zur Gruppe „Mittelmeer“, während Individuen aus dem Ostatlantik bis auf wenige Ausnahmen zur Gruppe „Ostatlantik“ gehören. Der Golf von Cádiz sowie die West- und Ostküste Sardiniens stellen eine Übergangszone zwischen dem Nordatlantik und dem Mittelmeer dar, wobei beide Gruppen in diesen Gebieten vorkommen (Abb. 4).

Geografische Verteilung der Azorengruppe (gelb), „Ostatlantik“-Gruppe (blau) und der „Mittelmeer“-Gruppe (orange) von L. forbesii in Europa (Stichprobengröße in Kreisen dargestellt) basierend auf COI-Sequenzen (Ocean Data View-Version). 4.6.2).

Die kürzeren und längeren Sequenzen zeigen ähnliche Haplotyp-Netzwerke, obwohl einige Mutationen in dem Netzwerk weggelassen werden, das mit der kürzeren Sequenzlänge durchgeführt wird (siehe ergänzende Abbildung S1, Tabelle S5 online).

Der ML-Algorithmus identifiziert L. forbesii als monophyletische Art mit 100 % Bootstrap-Unterstützung (Abb. 5). Die verwendete Schwestergruppe (Außengruppe), bestehend aus Loligo vulgaris und Loligo reynaudii, wurde in einer umfassenderen Analyse durch Berechnung eines ML-Baums mit mehreren Loliginidenarten identifiziert (Ergänzung Abb. S3). Innerhalb der Art L. forbesii lassen sich zwei Hauptlinien identifizieren (Abb. 5). Eine Linie repräsentiert ausschließlich Individuen von den Azoren und besteht aus der Gruppe der Azoren, während die andere Linie aus zwei weiteren Gruppen besteht, der Gruppe „Ostatlantik“ und der Gruppe „Mittelmeer“. Die zusätzliche bayesianische phylogenetische Analyse zeigt ein ähnliches Ergebnis mit einer vergleichbaren Unterstützung der Kladen (Ergänzung Abb. S4).

Molekulare phylogenetische Analyse nach der Maximum-Likelihood-Methode (ML) (1000 Bootstraps). Die Beschriftung neben den Artennamen gibt die GenBank-Zugangsnummern für L. reynaudii und L. vulgaris an.

Basierend auf Kladen, die durch COI-Sequenzdaten definiert sind, zeigen Populationen, die überwiegend derselben Klade angehören, niedrige paarweise FST-Werte basierend auf Mikrosatelliten sowie relativ hohe Genflussraten (Tabelle S5). Beispielsweise zeigen die Nordsee-Individuen hohe Genflussraten mit anderen Ostatlantik-Individuen wie den gefischten Individuen aus dem Ärmelkanal oder der Keltischen See (Nm = 16,49 bzw. Nm = 12,97). Umgekehrt ist der Genfluss zwischen den Individuen der Nordsee und denen aus dem östlichen Mittelmeer, z. B. dem Ionischen Meer und dem Ägäischen Meer, weitaus eingeschränkter (Nm = 0,03 bzw. Nm = 0,03; Tabelle S5).

Unsere auf der Mikrosatellitenanalyse von L. forbesii basierenden Ergebnisse veranschaulichen die Existenz von drei genetischen Einheiten entlang des atlantischen und mediterranen Schelfgebiets (Nordostatlantik, westliches und östliches Mittelmeer) mit hohem Genfluss zwischen Populationen innerhalb und teilweise zwischen den genetischen Clustern. Aufgrund unseres wesentlich erweiterten Probenahmebereichs und der im Vergleich zu früheren Studien erhöhten Anzahl an Mikrosatelliten-Loci konnten wir eine höhere Anzahl an Allelen identifizieren, was uns einen robusteren Datensatz für Genfluss-Schlussfolgerungen liefert12,15,16,47,48.

Locus Lfor7 zeigte bis zu acht Peaks pro Individuum, was noch nie zuvor beschrieben wurde12,47. Diese Inkonsistenz zwischen verschiedenen Studien kann auf unterschiedliche Methoden der Allelbewertung zurückzuführen sein. Darüber hinaus zeigten die Loci Lfor14 und Lfor15 zusätzliche polymorphe Amplifikationsprodukte. Da unspezifisches Priming und Kettenabbruch ausgeschlossen werden können, gehen wir davon aus, dass diese Amplifikationen möglicherweise wiederholte Regionen im Genom darstellen. Nicht jeder Ort liefert für jede Probe passende Ergebnisse. Dies ist nicht ungewöhnlich, da Mikrosatelliten empfindlich sind und die Qualität der Gewebeprobe eine wichtige Rolle spielt. In unserem Datensatz fehlen 4,92 % Daten, was etwas höher ist als die 3,75 % bei Shaw und Boyle47. Nicht jeder Ort war gleichermaßen von fehlenden Daten betroffen. Die Unterschiede in der vorliegenden Studie sind höchstwahrscheinlich auf eine geringe DNA-Qualität zurückzuführen. Dies war insbesondere bei einigen Proben aus dem Golf von Biskaya und der Adria der Fall, bei denen das Ethanol möglicherweise nicht ausreichend verändert wurde.

Die beobachteten niedrigen Werte des privaten Allelreichtums sowie die niedrigen paarweisen FST-Werte weisen auf einen beträchtlichen Genfluss über das gesamte Verbreitungsgebiet dieser Art hin. Nur Stichprobengebiete mit großer geografischer Entfernung weisen geringe signifikante Unterschiede auf. Unsere STRUKTUR-Ergebnisse zeigen deutliche Unterschiede zwischen atlantischen und mediterranen L. forbesii-Individuen. Die genetische Zusammensetzung von Individuen vom Golf von Cádiz bis zum westlichen Mittelmeer, die zwei oder drei genetischen Clustern zugeordnet werden, ist ein Beweis für einen kürzlich erfolgten Genfluss oder auf andere Weise für eine kurze Zeit genetischer Isolation. Es ist allgemein bekannt, dass der relativ flache Bereich der Straße von Gibraltar das Potenzial hat, für einige Arten eine Barriere zu sein49,50. Es ist jedoch nicht verwunderlich, dass das Gebiet eine Übergangszone für eine im Regal lebende Art wie L. forbesii darstellt. Darüber hinaus scheint es zu einer Vermischung innerhalb der Probenahmestellen im Atlantik und Mittelmeer zu kommen, was sich in hohen Genflussraten äußert (Ergänzungstabelle S3), was mit dem bekannten Migrationsverhalten von L. forbesii2 übereinstimmt. Auch andere Mitglieder des Taxons Loliginidae zeigen einen Genfluss über große geografische Entfernungen. Populationen von Doryteuthis opalescens (früher bekannt als Loligo opalescens) und Doryteuthis gahi (früher bekannt als Loligo gahi) zeigen ebenfalls eine schlechte genetische Differenzierung51,52. Unsere Ergebnisse von Probenstandorten im Nordatlantik stimmen im Allgemeinen mit den Erkenntnissen von Shaw et al.12 und Brierly et al.11 überein. Obwohl wir die Proben der Azoren nicht in unsere Mikrosatellitenanalyse einbeziehen konnten, gehen wir daher davon aus, dass die Azoren einen vierten Mikrosatellitencluster darstellen würden, da Shaw et al.12 signifikante genetische Unterschiede zwischen L. forbesii aus dem Archipel und dem Nordostatlantik aufdeckten Regalfläche.

Wir haben insgesamt 16 COI-Haplotypen für L. forbesii gefunden, von denen drei bereits zuvor gemeldet wurden32,33,34,35,36,37,38,39,40 (H7 und H10, „Ostatlantik“-Klade; H25, Azoren Klade, siehe Abb. 3). Wir fanden drei verschiedene mitochondriale Gruppen in europäischen Gewässern: die exklusive Gruppe der Azoren, eine Gruppe, die von Individuen aus dem Ostatlantik dominiert wird, und eine Gruppe, die von Individuen aus dem Mittelmeerraum dominiert wird. Die beiden letztgenannten Gruppen sind geografisch nicht isoliert, da einige Individuen aus dem Atlantik und einige aus dem Mittelmeerraum einige Haplotypen jeder Gruppe gemeinsam haben. Im Einzelnen ist die Gruppe „Ostatlantik“ im Atlantik dominant, während im östlicheren Mittelmeer (Adria, Ionisches Meer, Ägäis) nur Mitglieder der Gruppe „Mittelmeer“ gefunden wurden. Beide Gruppen kommen im Golf von Cádiz sowie an der West- und Ostküste Sardiniens gemeinsam vor, was auf einen Austausch von Individuen zwischen Atlantik und Mittelmeer über die Straße von Gibraltar hindeutet. Rund um die Balearen wurden nur Mitglieder der Mittelmeergruppe gefunden, was möglicherweise auf die geringe Anzahl von Proben zurückzuführen ist. Wir fanden drei Nordsee-Individuen mit mediterranen Haplotypen, die 103–130 Tage alt waren53 und während der Laichzeit an einem bekannten Laichgebiet gefangen wurden54. Die Elektropherogramme ergaben, dass bei diesen drei Individuen eine Geschwister- oder Halbgeschwisterbeziehung ausgeschlossen werden kann, was zusätzlich auf mehrere Ereignisse eines Genflusses vom Mittelmeer in den Atlantik hinweist. Es ist bekannt, dass Loligo reynaudii, eine eng verwandte Art, während der Laichzeit Wanderungen über große geografische Entfernungen durchführt und kein Heimsuchverhalten zeigt55. Wenn sie zum Laichen bereit sind, weisen Individuen dieser Art eine durchschnittliche Migrationsgeschwindigkeit von 3 km pro Tag auf, und es wurden auch außergewöhnliche Migrationsereignisse gemeldet, wie eine Bewegung von 207 km in 18 Tagen55. Während diese Informationen für L. forbesii nicht verfügbar sind, kann die Hypothese aufgestellt werden, dass das Laichverhalten und die Fähigkeit, sich über große Entfernungen von L. reynaudii zu bewegen, auch bei L. forbesii vorhanden sein könnten.

Die drei mitochondrialen Kladen konnten auch anhand der Phylogramme unterschieden werden (Abb. 5, Ergänzung Abb. S3). Die Bootstrap-Werte sind eher niedrig, was höchstwahrscheinlich auf die Gesamtunterschiede von weniger als 1 % bei den COI-Sequenzdaten zurückzuführen ist, aber letztendlich auch darauf, dass die Daten nicht nach Codonposition aufgeteilt wurden. Diese geringe Differenzierung lässt vermuten, dass die Trennung der Kladen im Pleistozän erfolgte56 (Ergänzung Abb. S5). Unsere phylogeographischen Ergebnisse stimmen mit den COI-Daten von Sepia officinalis überein, einer Art mit einer ähnlichen Verbreitung wie L. forbesii. Perez-Losada et al.57 folgerten, dass sich S. officinalis von der Küste Nordwesteuropas in das Mittelmeer ausbreitete, und stellten fest, dass Populationen von S. officinalis in der Ägäis und im Ionischen genetisch klar vom übrigen Mittelmeerraum getrennt sind. Wir fanden diese Unterscheidung auch zwischen dem östlichen und dem westlichen Mittelmeerraum, aber bei L. forbesii sind die mitochondrialen Haplotypen zwischen den Probenahmestellen im Allgemeinen stärker gemischt. Dieses Ergebnis kann auf den Genfluss nach sekundärem Kontakt zwischen diesen Clustern zurückzuführen sein. Unterschiede zwischen den lokalen Mustern von L. forbesii und S. officinalis könnten auf die unterschiedliche Ausbreitungsfähigkeit der beiden Arten zurückzuführen sein, wobei L. forbesii eine viel mobilere Art ist. Sowohl die geologische Geschichte des Mittelmeers als auch die physischen Barrieren zwischen dem östlichen und dem westlichen Mittelmeer scheinen einen großen Einfluss auf die phylogeografischen Muster beider Kopffüßerarten gehabt zu haben.

Die Mikrosatelliten- und mitochondrialen COI-Analysen zeigen übereinstimmende Ergebnisse in der Populationsstruktur von L. forbesii. Beim Vergleich des gleichen geografischen Bereichs für beide Marker fanden wir zwei mitochondriale Kladen und drei Mikrosatellitencluster, die erwartungsgemäß die unterschiedlichen Mutationsraten dieser Marker zum Ausdruck bringen. Da bekannt ist, dass Mikrosatelliten aktuelle Konnektivitätsmuster zwischen Populationen besser beschreiben13, zeigen unsere Ergebnisse eine kürzliche Differenzierung in drei Kladen innerhalb der europäischen Schelfpopulation.

Shaw et al.12 beschrieben den Einfluss geografischer Barrieren, wie Tiefseebecken, auf die Migrationsmuster von L. forbesii. Die italienische Halbinsel sowie der Hellenische Graben sind potenzielle Migrationshindernisse im Mittelmeer. Die Offshore-Lage der Azoren ist sehr wahrscheinlich der Grund für die genetische Isolation zwischen L. forbesii vom Archipel und dem verbleibenden nordostatlantischen Schelfgebiet12, da die Tintenfische den oberen Schelfhang bevorzugen2,4. Auch für den Austausch zwischen Atlantik und Mittelmeer über die Straße von Gibraltar scheinen aktive Wanderungen über weite Distanzen wichtig zu sein58. Der von Izquierdo et al.59 beschriebene zweischichtige Wasseraustausch in der Straße von Gibraltar kann die Verbreitung von L. forbesii beeinflussen. Weniger dichtes Atlantikwasser bildet in der oberen Wasserschicht eine Strömung, die ins Mittelmeer mündet, während das dichtere Mittelmeerwasser den Mittelmeerausfluss bildet, eine Unterwasserströmung, die mediterrane Wassermassen in den Atlantik bringt. Dieser Wasseraustausch kann sich unterschiedlich auf adulte L. forbesii auswirken, die sich tagsüber in Bodennähe aufhalten und nachts zur Nahrungsaufnahme in Oberflächengewässer aufsteigen2. Auf diese Weise werden Erwachsene direkt von der Wasserströmung in beide Richtungen beeinflusst, was den Austausch von Individuen zwischen Atlantik und Mittelmeer unterstützt und die genetische Vermischung auslöst, die in den vorliegenden Ergebnissen sichtbar ist. Es ist auch zu erwarten, dass der Transport von Paralarven durch Strömungen beeinflusst wird.

Mit unseren neuen Erkenntnissen der COI-Genanalyse sind wir in der Lage, unentdeckte phylogeografische Muster für L. forbesii zu beschreiben. Wir fanden eine subtile genetische Differenzierung zwischen Atlantik und Mittelmeer, aber Statolithen von Loligo, die nicht von denen der heutigen L. forbesii und L. vulgaris zu unterscheiden waren, wurden in Ablagerungen des frühen Miozäns an südfranzösischen Küsten gesammelt60. Dies bedeutet, dass ein Vorfahre der aktuellen L. forbesii-Population im Mittelmeer existierte, wir gehen jedoch davon aus, dass die endgültige Etablierung der aktuellen Mittelmeerpopulation erst nach dem messinischen Salzgehaltsereignis vor 5,5 Millionen Jahren erfolgte61,62, da das Überleben der Arten während dieser Krise ist sehr unwahrscheinlich. Wir gehen daher von einer wiederholten Besiedlung des Mittelmeers durch L. forbesii vom Atlantik über die Straße von Gibraltar aus aus. Eine geografische Trennung der Arten fand offenbar während der letzten Eiszeit im späten Pleistozän statt63, und die ostatlantische und mediterrane Abstammungslinie könnte sich in Allopatrie entwickeln. Heute sind die beiden zuvor entwickelten Abstammungslinien in Kontakt gekommen, unterstützt durch die Kombination von Genflussraten und der Verteilung kladenspezifischer Haplotypen.

Unter der Annahme des oben genannten Szenarios könnte sich der sardische Cluster nach einer zweiten Einwanderungswelle ins Mittelmeer gebildet haben. Dieser Cluster wird in der mitochondrialen COI-Diversität durch die „ostatlantischen“ Haplotypen 5 und 6 repräsentiert, die nur rund um Sardinien gefunden wurden. Eine alternative Erklärung für die beobachteten genetischen Muster besteht jedoch darin, dass eine Subpopulation einer Vorfahrenpopulation von L. forbesii, die sowohl im Atlantik als auch im Mittelmeer lebte, im Mittelmeer aufgrund von Meeresspiegelveränderungen schließlich während der Vereisungen im späten Pleistozän isoliert wurde und später zum gemeinsamer Vorfahre der drei heute beobachteten Gruppen, der Gruppe „Ostatlantik“, der „Mittelmeergruppe“ und der endemischen Gruppe auf den Azoren.

Basierend auf unseren Ergebnissen empfehlen wir, dass das zukünftige Fischereimanagement mindestens drei verschiedene genetische Gruppen von L. forbesii berücksichtigen sollte. Auch wenn die Strukturanalyse eine Vermischung in einigen Regionen zeigt, scheint eine genauere Klassifizierung in kleinere Bewirtschaftungseinheiten mit den aktuellen genetischen Markern nicht möglich zu sein. Um die komplexe Populationsstruktur von L. forbesii zu verstehen und die Bestände für eine präzisere Bewirtschaftung zu differenzieren, sind daher weitere Untersuchungen und alternative Methoden erforderlich. Einige Studien deuten darauf hin, dass die Statolith-Formanalyse und die Statolith-Elementaranalyse oder die Kombination beider potenzielle Methoden zur Identifizierung kleinerer Verwaltungseinheiten sein könnten64.

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Dieses Projekt wurde teilweise von der EU über den Europäischen Meeres- und Fischereifonds (EMFF) im Rahmen des spanischen Nationalprogramms zur Erhebung, Verwaltung und Nutzung von Daten im Fischereisektor sowie zur Unterstützung wissenschaftlicher Beratung in Bezug auf die Gemeinsame Fischereipolitik und genetische Probenahmen finanziert Unterstützt durch das Cephs and Chefs INTERREG-Projekt. Die Probenahme auf den Azoren wurde von CESAM (UIDP/50017/2020+UIDB/50017/2020+LA/P/0094/2020) finanziert, das von FCT/MCTES aus nationalen Mitteln finanziert wird. Wir danken Christopher Zimmermann für die finanzielle Unterstützung der Studie, Matthias Kloppmann und seiner Crew für seine rücksichtsvolle Reiseleitung während der Probenahme in der Nordsee und Nicholas Badouvas, Nikolaos Fotiadis, für ihre Probenvorbereitung am HCMR. Wir danken auch Lukas Krebes und Sören Möller von der Universität Rostock für den Austausch ihrer Erfahrungen mit der Mikrosatellitenanalyse. Zu guter Letzt möchten wir uns bei den Studentinnen Vivian Fischbach und Chantal Petong für ihre wertvolle Laborarbeit, bei zwei anonymen Gutachtern für ihre sehr konstruktiven Kommentare und insbesondere bei der Herausgeberin (Raquel Godinho) für ihr geduldiges Management des Begutachtungsprozesses und ihr großes Dankeschön bedanken Unterstützung bei der Veröffentlichung dieses Manuskripts.

Open-Access-Förderung ermöglicht und organisiert durch Projekt DEAL.

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Hugo C. Vieira

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AG: Führte die Laboranalysen und Statistiken durch, verfasste den Manuskriptentwurf und leitete die Überarbeitung; DO: konzipierte das Studienprojekt, organisierte Proben, trug zur Ausarbeitung des Manuskripts bei und leitete die Überarbeitungen; RB: überwachte Laborarbeiten und Statistiken und trug zur Ausarbeitung des Manuskripts und zu den Überarbeitungen bei; CB, RC, LSC, PC, MD, MCF, AL, VL, EL, J.-PR, MBS, IS, JV, MV, KW: bereiteten Muster vor und überprüften den Manuskriptentwurf und die Überarbeitungen. HCV bereitete Proben aus den Azoren vor und trug zur Überarbeitung des Manuskripts bei. Alle Autoren haben das Manuskript gelesen und genehmigt.

Korrespondenz mit Daniel Oesterwind.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Göpel, A., Oesterwind, D., Barrett, C. et al. Phylogeographie des Aderkalmars Loligo forbesii in europäischen Gewässern. Sci Rep 12, 7817 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-11530-z

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Eingegangen: 10. Januar 2021

Angenommen: 21. April 2022

Veröffentlicht: 12. Mai 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-11530-z

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