Parvicapsula pseudobranchicola im nordöstlichen Pazifischen Ozean ist bei gezüchtetem Atlantischen Lachs (Salmo salar) selten, trotz weit verbreitetem Vorkommen und Pathologie bei wildem pazifischem Lachs (Oncorhynchus spp.).

Parasites & Vectors Band 16, Artikelnummer: 138 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Eine Infektion mit dem Myxozoen-Parasiten Parvicapsula pseudobranchicola verursacht Krankheiten bei wildlebenden und gezüchteten Salmoniden in Norwegen. Im Nordostpazifik wurde der Parasit beim pazifischen Lachs Oncorhynchus spp. gemeldet. ohne Anzeichen einer Krankheit. Die Ziele der vorliegenden Studie bestanden darin, die Identität von P. pseudobranchicola im Pazifik zu bestätigen, seinen Wirt und sein geografisches Verbreitungsgebiet zu dokumentieren und die damit verbundenen pathologischen Veränderungen zu beschreiben.

Einjähriger wilder rosafarbener Lachs Oncorhynchus gorbuscha, Keta-Lachs O. keta, Chinook-Lachs O. tshawytscha, Koho-Lachs O. kisutch und Rotlachs O. nerka wurden in Sommer- und Herbstuntersuchungen in der Nähe von Vancouver Island (VI) und im Winter gesammelt Umfrage im Golf von Alaska. Proben wurden auch von gezüchteten Atlantischen Lachsen (Salmo salar) und Chinook-Lachsen in der Nähe von VI entnommen. Die Proben wurden mittels qPCR und Histologie mittels konventioneller Färbung oder In-situ-Hybridisierung analysiert. Die Parasitensequenz wurde aus dem ribosomalen RNA-Gen kleiner Untereinheiten (SSU-rDNA) erhalten.

Identische 1525 Basenpaare lange SSU-rDNA-Sequenzen von infiziertem rosafarbenem Lachs, Kumpellachs und Chinook-Lachs hatten eine Identität von 99,93 % mit einer P. pseudobranchicola-Sequenz vom norwegischen Atlantischen Lachs. Bei Erhebungen im Herbst war die Prävalenz bei Keta-Lachs (91,8 %) und Rosa-Lachs (85,9 %) am größten und bei Chinook-Lachs (68,8 %) und Rotlachs (8,3 %) am geringsten. Bei Zuchtlachsen lag die Prävalenz beim Atlantischen Lachs (n = 967) bei null und beim Chinook-Lachs bei 41 % (n = 118). Infektionen wurden bevorzugt in Pseudozweigen lokalisiert und durch In-situ-Hybridisierung sichtbar gemacht. Eine starke Parasitenbelastung bei allen pazifischen Lachsarten war uneinheitlich mit einer fokalen granulomatösen Pseudobranchitis verbunden.

Im Nordostpazifik unterscheidet sich das weitverbreitete Vorkommen von P. pseudobranchicola bei pazifischem Lachs zusammen mit seinem Fehlen oder sporadischen Vorkommen bei gezüchtetem Atlantischen Lachs von seiner Epidemiologie in Norwegen, trotz ähnlicher pathologischer Entwicklung im Pseudobranchicola. Die Folgen der Infektionen für die Gesundheit des pazifischen Wildlachses, die Identität des wirbellosen Wirts und die Verteilung und Häufigkeit infektiöser Aktinosporen sind unbekannt und haben weiterhin hohe Priorität für die Forschung.

Mitglieder der Gattung Parvicapsula (Cnidaria, Myxosporea) sind Parasiten der Harnblase, der Gallenblase, des Darmepithels und des Pseudozweigs in marinen oder anadromen Knochenfischen, bei denen gelegentlich gezeigt wurde, dass sie Krankheiten verursachen [1, 2]. Von den 16 bekannten Parvicapsula-Arten wurden drei von Salmonidenwirten gemeldet. Im Westen Nordamerikas sind Parvicapsula kabatai [3, 4] und P. minibicornis [5,6,7,8,9,10,11] Parasiten des anadromen pazifischen Lachses Oncorhynchus spp. Parvicapsula kabatai wurde mithilfe molekularer Methoden in gezüchtetem Koho-Lachs Oncorhynchus kisutch im US-Bundesstaat Washington nachgewiesen [3], bei dem zuvor festgestellt wurde, dass er mit Parvicapsula sp. infiziert war. [12]. Mit Ausnahme von P. minibicornis, dessen wirbelloser Wirt der Süßwasserpolychaete Manayunkia occidentalis ist [13], sind die Lebenszyklen von Parvicapsula spp. sind unbekannt.

Parvicapsula pseudobranchicola wurde ursprünglich in Nordnorwegen aus dem im Meer gezüchteten Atlantischen Lachs Salmo salar beschrieben [14], wo es eine Entzündung und Nekrose des Pseudobranches sowie die unspezifischen klinischen Anzeichen von Lethargie, Anorexie und dunkler Pigmentierung verursacht (Tabelle 1) [14]. ,15,16]. Der Parasit wurde auch bei wildem Atlantischen Lachs, der gezüchteten Regenbogenforelle Oncorhynchus mykiss und der wilden Meerforelle Salmo trutta in den Küstengewässern Süd- und Nordnorwegens gemeldet [17,18,19,20]. In den nordöstlichen pazifischen Gewässern von British Columbia (BC), Kanada, wurde P. pseudobranchicola im erwachsenen Rotlachs Oncorhynchus nerka, im Silberlachs und im Chinook-Lachs O. tshawytscha [21,22,23,24] sowie im jungen Chinook-Lachs und nachgewiesen Koho-Lachs [25]. In British Columbia wurde der Parasit in gezüchteten Atlantischen und Chinook-Lachsen nachgewiesen [26]. Der Parasit wurde auch in Silberlachs, Rotlachs, Kumpellachs Oncorhynchus keta und Rosalachs O. gorbuscha nachgewiesen, die in internationalen Gewässern des Golfs von Alaska überwinterten [27]. Die pazifischen Nachweise von P. pseudobranchicola basieren auf molekularen Beweisen, wobei weder mikroskopische Beobachtungen des Parasiten noch Hinweise auf eine durch die Infektion verursachte Krankheit vorliegen.

Die Ziele der vorliegenden Studie bestanden darin, PCR- und Sequenzdaten zusammen mit Standortpräferenz und Morphologie zu verwenden, um die Identität des derzeit als P. pseudobranchicola in BC beschriebenen Parasiten zu bestätigen, sein Wirtsspektrum und seine geografische Verteilung zu dokumentieren und damit verbundene pathologische Veränderungen zu beschreiben die Infektion.

Keta-Lachs, Rosa-Lachs, Koho-Lachs, Rotlachs und Chinook-Lachs wurden bei Sommer- und/oder Herbstuntersuchungen in den Gewässern von BC in den Jahren 2008, 2010–2015 und 2019–2021 mit Schleppnetzen und Ringwadennetzen gefangen (Zusatzdatei 1: Tabelle S1) . Die Fische wurden in Gebieten neben Vancouver Island gesammelt, darunter Discovery Islands, Bute Inlet, Desolation Sound, Strait of Georgia, Gulf Islands, Howe Sound und die Strait of Juan de Fuca (Abb. 1). Bei einer Winteruntersuchung in internationalen Gewässern im Golf von Alaska wurden im Jahr 2020 auch Kumpel-Lachs, Rosa-Lachs und Koho-Lachs gesammelt (Zusatzdatei 1: Tabelle S1).

Karte mit den pazifischen Gewässern neben Vancouver Island, British Columbia, Kanada, mit Gebieten, in denen wilder pazifischer Lachs (Oncorhynchus spp.) gesammelt wurde. DIS, Discovery Islands; ABER, Bute Inlet; DES, Desolation Sound; SOG, Straße von Georgia; WIE, Howe Sound; GIS, Golfinseln; JDF, Straße von Juan de Fuca. Der Stern im Einschub nähert sich dem Golf von Alaska an

Die 306 in den Jahren 2008 und 2010–2015 gefangenen Fische sowie die 133 im Golf von Alaska gefangenen Fische wurden unmittelbar nach dem Fang eingefroren und später im Labor aufgetaut, gewogen und verarbeitet. Die 1249 in den Jahren 2019–2021 gesammelten Lachse wurden innerhalb von 2 Stunden nach dem Fang identifiziert, gewogen und Gewebeproben konserviert. Pseudozweigproben aller Fische und individuell passende Proben aus der Mitte der Niere und/oder Kiemen von Untergruppen der Fische wurden aseptisch präpariert und in 95 %igem Ethanol konserviert. Von den 1249 in den Jahren 2019 bis 2021 gesammelten Lachsen wurden replizierte Gewebeproben von 1218 in 10 % neutral gepuffertem Formalin (NBF) konserviert. Pseudozweigproben von gezüchtetem Atlantik- und Chinook-Lachs, die 2019 und 2020 gesammelt und in RNAlater konserviert wurden, wurden vom Fish Health Audit and Intelligence Program (DFO-FHAIP) von Fisheries and Oceans Canada bereitgestellt. Der Atlantische Lachs wurde im Rahmen geplanter Audits in Aquakulturanlagen innerhalb der Fischgesundheitszonen (FHZ) 2.3 (Clayoquot Sound), 2.4 (Nootka Sound und Quatsino Sound), 3.1 (Sechelt), 3.2 (Discovery Islands), 3.3 (Broughton Archipelago) gesammelt. , 3,4 (Port Hardy) und 3,5 (Zentralküste) (Aquakulturkarten Pazifikregion (dfo-mpo.gc.ca)). Die Chinook-Lachse wurden in den FHZ 2.3 und 3.2 gesammelt.

DNA wurde aus den mit Ethanol und RNAlater konservierten Geweben und aus zuvor gefrorenen Geweben mit dem DNeasy® Blood and Tissue Kit (Qiagen) extrahiert. Die DNA-Konzentration wurde durch Absorption bei 260 nm quantifiziert und die Proben dann bis zur Analyse bei –20 °C gelagert. Der qPCR-Assay wurde unter Verwendung von Primer- und Sondensequenzen durchgeführt, die auf ein 187-bp-Fragment des 18S-rRNA-Gens von P. pseudobranchicola abzielten [18]. Eine einzelne Reaktion bestand aus 1X TaqMan™ Universal PCR Master Mix (Applied Biosystems), 400 nM der Primer Parvi2fwd und Parvi1rev, 200 nM der Parviprobe (Tabelle 2), 5 μl DNA-Matrize und nukleasefreiem Wasser für ein endgültiges Reaktionsvolumen von 25 μl. Jede Probe wurde dreifach mit dem Echtzeit-PCR-Nachweissystem CFX96 Touch (Bio-Rad) oder dem Echtzeit-PCR-Nachweissystem StepOnePlus (Applied Biosystems) gescreent. Extraktionen und Amplifikationen folgten den Protokollen der Hersteller.

Für jeden qPCR-Lauf wurde die Anzahl der Kopien der Zielsequenz pro Reaktion (c/rxn) aus Standardverdünnungen einer P. pseudobranchicola-Zielsequenz (gBlock, IDT Technologies) [33] bestimmt und auf c/ng DNA normalisiert. Die Nachweisgrenze (LOD) wurde anhand einer Reihe von zehnfachen Verdünnungen des gBlocks von 1000 bis 15,625 Kopien pro µl bestimmt, die in ein rosafarbenes Lachskiemenhomogenisat gegeben und extrahiert wurden (Qiagen DNeasy® Blood and Tissue Kit), wobei eine DNA-Rückgewinnung von 80 % angenommen wurde. Der LOD wurde als die niedrigste DNA-Konzentration geschätzt, bei der in ≥ 50 % von sechs Replikaten ein Ct-Wert erhalten wurde [34]. Nur Reaktionen ≥ LOD (10 c/rxn) wurden als positiv gemeldet.

Parasiten-DNA-Proben der am stärksten infizierten rosa Lachse, Chinook-Lachse und Kumpel-Lachse wurden durch PCR amplifiziert (Tabelle 2) und die Reaktionsprodukte wurden mit ExoSAP-IT (Thermo Fisher Scientific) gereinigt. Die mit der Sanger-Technologie (Génome Québec) erhaltenen Sequenzen wurden mit Sequencher 5.1 bearbeitet und zusammengestellt, in Genbank archiviert und von BLAST (http://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi) analysiert.

NBF-fixierte Pseudozweiggewebe wurden in 95 % Isopropanol gelagert, dann in einem Alkoholgradienten dehydriert, in Xylol geklärt, mit Paraffinwachs infiltriert und zur routinemäßigen histologischen Untersuchung geschnitten. Histologische Schnitte von Pseudozweigen von rosa Lachs (n = 5), Kumpellachs (n = 5) und Chinook-Lachs (n = 3) ohne molekularen Hinweis auf eine Infektion und von solchen mit dem höchsten c/rxn (n = 9, 8 und 11) wurden mit Hämatoxylin und Eosin, Giemsa- oder Gram-Twort-Färbungen angefärbt und für die In-situ-Hybridisierung (ISH) verarbeitet und lichtmikroskopisch untersucht. Ein früheres ISH-Protokoll [35] wurde unter Verwendung von 1 μM der Parvi LNA-Digoxigenin-markierten Sonde [32] (Tabelle 2) ohne Acetylierung und mit 0,5 % hellgrüner SF-Gelb-Gegenfärbung befolgt. Semiquantitative Histopathologie- und ISH-Scores wurden basierend auf dem Ausmaß der Schädigung bzw. der Anzahl der gefärbten Parasiten übernommen (Zusatzdatei 1: Tabelle S2).

Die Daten zu Gewicht und Parasitenbelastung (c/ng DNA) waren nicht normalverteilt und es wurden nichtparametrische Tests verwendet. Unterschiede im mittleren Fischgewicht und der mittleren Parasitenbelastung zwischen Sommer- und Herbstsammlungen wurden mit dem Mann-Whitney-Test (MW) getestet. Vergleiche der mittleren Belastungen zwischen Arten wurden mit dem Kruskal-Wallis-Test (KW) getestet, wobei paarweise Mehrfachvergleiche mit der Dunn-Methode (Sigma-Plot 13.0) getestet wurden. Die Signifikanz der Prävalenzunterschiede wurde mit dem Chi-Quadrat-Test überprüft. Die Ergebnisse aller Tests wurden als statistisch signifikant angesehen, wenn P ≤ 0,05.

Alle untersuchten Lachse befanden sich im ersten Jahr auf See. In BC und mit Ausnahme eines Koho-Lachses (56,0 g) betrugen die Durchschnittsgewichte von Kumpel-Lachs, Rosa-Lachs, Chinook-Lachs und Rotlachs, die während der Sommererhebungen gesammelt wurden, ≤ 26,5 g (Zusatzdatei 1: Tabelle S1). Die Durchschnittsgewichte von Kumpellachs, Rosalachs und Rotlachs, die in Herbsterhebungen gesammelt wurden, waren deutlich größer als die in Sommererhebungen desselben Jahres gesammelten Gewichte (Zusatzdatei 1: Tabelle S1). Der im Golf von Alaska (GOA) gesammelte Kumpel-Lachs, Rosa-Lachs und Koho-Lachs waren die ersten Meereswinterfische und entsprechend schwerer als die im Sommer gesammelten Fische (Zusatzdatei 1: Tabelle S1).

Bei 148 Audits wurden insgesamt 967 Atlantische Lachse beprobt. Die durchschnittliche Anzahl der Tage nach dem Transfer ins Meer (dps) des geprüften Lachses betrug 329,8 (Bereich 22–740). Davon wurden 199 Lachse zwischen 22 und 150 dps geprüft. Bei 16 Audits wurden insgesamt 118 Chinook-Lachse beprobt, mit einem Mittelwert von 336,1 (1–812) dps. Davon wurden 27 Chinook-Lachse zwischen einem und 150 dps geprüft.

In den Gewässern von BC wurde P. pseudobranchicola in vier der fünf untersuchten pazifischen Lachsarten nachgewiesen. In den Jahren 2019 und 2021 war die Prävalenz von Rosalachs und Kumpellachs im Herbst im Vergleich zu Sommererhebungen deutlich höher (Tabelle 3), und dieses Muster wurde in mehreren Regionen beobachtet (Zusatzdatei 1: Tabelle S3). In den Herbstuntersuchungen aller Jahre war die Prävalenz des Parasiten bei Keta-Lachs (91,8 %) und Rosa-Lachs (85,9 %) am höchsten und bei Chinook-Lachs (68,8 %) und Rotlachs (8,3 %) am geringsten. Keiner der 114 zwischen 2008 und 2011 gesammelten Fische war infiziert, und neun von 189 (4,8 %) der zwischen 2012 und 2015 gesammelten Fische waren infiziert. Allerdings wurden zwischen 2019 und 2021 808 von 1382 Fischen (58,4 %) positiv auf die Infektion getestet, was die Einbeziehung weiterer Fische aus Herbstuntersuchungen in den letzten Jahren widerspiegelt (Tabelle 3). Der Parasit wurde bei 32 Silberlachsen, von denen 31 aus der GOA stammten, nicht entdeckt. Insgesamt wurde festgestellt, dass zwei der 133 untersuchten Lachse aus der GOA infiziert waren (Tabelle 3).

Von den 1085 in den Jahren 2019 und 2020 untersuchten Lachsen wurde der Parasit bei 48 von 118 (40,7 %) Chinook-Lachsen aus zwei FHS-Zonen nachgewiesen. Die durchschnittliche Aufenthaltsdauer infizierter Chinook-Lachse auf See betrug 415,7 (1–812). Die Gesamtprävalenz bei in Zone 3.2 gezüchteten Chinook-Lachsen (73,9 %) war größer als in Zone 2.3 (32,6 %) (Tabelle 4) (Χ2 = 13,08, df = 1, P < 0,001). Der Parasit wurde in keinem der 967 Atlantischen Lachse aus sieben Zonen nachgewiesen (Tabelle 4).

In den Herbsterhebungen 2019 und 2021 war die Parasitenbelastung (mittlerer c/ng DNA) im Pseudozweig von Keta-Lachs deutlich höher als in den Sommererhebungen, wohingegen diese saisonalen Unterschiede beim Rosalachs statistisch nicht signifikant waren (Tabelle 3). In der Herbstumfrage 2021 war der mittlere c/ng-DNA-Wert bei Keta-Lachs höher als bei Chinook-Lachs und Rosa-Lachs, wohingegen der Unterschied zwischen Chinook-Lachs und Rosa-Lachs statistisch nicht signifikant war (H-Statistik = 55,99, df = 2, P < 0,001). In den Herbsterhebungen 2019 und 2020 war der mittlere c/ng-DNA-Gehalt bei Keta-Lachs höher als bei Rosa-Lachs (U-Statistik = 6976,0. P < 0,001).

Im Jahr 2019, jedoch nicht im Jahr 2020, war der mittlere c/ng-DNA-Wert bei Chinook-Lachs aus der FHS-Zone 3.2 im Vergleich zu Zone 2.3 deutlich höher (Tabelle 4).

Parvicapsula pseudobranchicola wurde in individuell passenden Pseudozweig-, Kiemen- und Nierenproben von Kumpellachs, Rosalachs und Chinook-Lachs nachgewiesen, die im Rahmen der Herbstumfrage 2021 gesammelt wurden. Unter den drei Arten wurde die Infektion durchweg in einem höheren Anteil von Pseudozweigproben nachgewiesen, gefolgt von Kiemen und Nieren (Zusatzdatei 1: Tabelle S4). In ähnlicher Weise war bei allen drei Arten die mittlere Parasitenbelastung in Pseudozweigen signifikant höher als in Kiemen oder Nieren (Zusatzdatei 1: Tabelle S4). Die Belastungen in Kiemen und Nieren unterschieden sich signifikant bei Keta-Lachs, jedoch nicht bei Chinook-Lachs oder Rosa-Lachs (Zusatzdatei 1: Tabelle S4).

Parasiten-SSU-rDNA-Sequenzen, die aus infiziertem rosa Lachs (GenBank-Zugangsnummer OP133363), Chinook-Lachs (OP133361) und Kumpel-Lachs (OP133362) erhalten wurden, hatten eine Länge von 1525 Basenpaaren (bp), 1549 bp bzw. 1565 bp und waren identisch mit einander. Die Pacific-Sequenz unterschied sich von der verfügbaren P. pseudobranchicola-Sequenz (AY308481), die 2003 aus einer Infektion von Atlantischem Lachs in Nordnorwegen gewonnen wurde, durch eine einzige G-A-Substitution (Position 1420, 99,93 % Identität).

Bei 13 Pseudozweigproben, die negativ auf die Infektion getestet worden waren, wurden keine histopathologischen Veränderungen beobachtet. Bei 28 Proben aller drei Arten wurde eine Reihe histopathologischer Läsions- und ISH-Scores mit Belastungen im Bereich von 11,46 bis 3410,98 c/ng DNA beobachtet (Zusatzdatei 1: Tabelle S1). Ähnliche mikroskopische Läsionen wurden bei infiziertem Chinook-Lachs, Kumpel-Lachs und Rosa-Lachs beobachtet, wobei die mildeste davon eine diffuse interlamellare Proliferation von Fibrozyten-ähnlichen Zellen zwischen den basalen oder distalen Lamellen umfasste. Eine Zunahme des Ausmaßes der Organbeteiligung war mit Filament- und Lamellendegeneration und Nekrose verbunden. Gelegentlich wurde eine Infiltration der Läsion mit polymorphkernigen Zellen und Lymphozyten sowie die Bildung fokaler Granulome beobachtet. Die typische Läsion war eine fokale, granulomatöse Pseudobranchitis, die am weitesten verbreitet war und bei Chinook-Lachsen beobachtet wurde. Beim Chinook-Lachs reichte die Pathologie von normal bis ausgedehnt, und die drei Fische mit den höchsten Pathologiewerten gehörten zu den vier am höchsten bewerteten Belastungen (Zusatzdatei 1: Tabelle S1). Ebenso befanden sich vier der fünf Chinook-Lachse mit den höchsten ISH-Werten unter den fünf am höchsten bewerteten Belastungen. Beim Kumpellachs waren die Pathologiewerte trotz der höchsten Gesamtbelastung normal bis mäßig, und es gab keinen offensichtlichen Zusammenhang mit der ISH-Wertung. Bei rosa Lachs stimmten drei der vier höchsten ISH-Werte mit den höchsten Belastungen überein und es gab keinen offensichtlichen Zusammenhang zwischen Pathologie und Belastung.

Konventionelle histologische Färbung ermöglichte die Visualisierung des Parasiten bei den beiden Chinook-Lachsen mit der höchsten Belastung (Abb. 2), die die einzigen Fische mit sichtbaren Myxosporen waren (Abb. 3). Myxosporen waren membrangebunden und frühere Entwicklungsstadien traten als mehrzellige Cluster auf. Die mittleren Abmessungen der Myxosporen (n = 5) betrugen 5,8 × 4,8 μm. Polarkapseln waren subkugelförmig und hatten einen Durchmesser von 1,7 μm. Frisches Material war nicht verfügbar. Bei diesen und den übrigen Fischen, für die eine histologische Analyse durchgeführt wurde, wurde P. pseudobranchicola durch ISH eindeutig beobachtet. Bei den meisten durch ISH erkannten Infektionen wurden relativ wenige morphologisch undeutliche Stadien beobachtet, die offensichtlich dazu neigten, sich distal innerhalb von Pseudozweigfilamenten zu befinden. Die ISH-Sonde band nicht an P. minibicornis oder P. kabatai.

Parvicapsula pseudobranchicola innerhalb und zwischen Pseudozweiglamellen in histologischen Präparaten von jungem Chinook-Lachs (Oncorhynchus tshawytscha). A, B: H&E-Färbung. C, D: In-situ-Hybridisierung. Maßstabsbalken alle 10 μm

Histologische Präparate aus pazifischem Lachs (Oncorhynchus spp.) in British Columbia, Kanada, mit Myxosporen von Parvicapsula spp. A–C Parvicapsula pseudobranchicola im Pseudozweig eines jungen Chinook-Lachses (Oncorhynchus tshawytscha) aus der Straße von Georgia. D P. kabatai im Nierenkanälchen eines ausgewachsenen Rosalachses (Oncorhynchus gorbuscha) aus dem Quinsam River. E Parvicapsula minibicornis im Nierentubulus von Rotlachs (Oncorhynchus nerka) aus dem Fraser River. Gram-Twort-Färbung. Der Maßstabsbalken beträgt 5 μm

Parvicapsula pseudobranchicola wurde bei pazifischem Lachs aus kanadischen und internationalen Gewässern des Nordostpazifiks identifiziert, indem die virtuelle Identität zwischen einer SSU-rDNA-Sequenz aus Infektionen bei Kumpel-, Rosa- und Chinook-Lachs mit der eines infizierten Atlantischen Lachses aus Nordnorwegen nachgewiesen wurde. Die Ähnlichkeit zwischen den kanadischen und norwegischen Sequenzen stimmt mit mehreren früheren Studien überein, in denen hohe intraspezifische Identitäten von SSU-rDNA-Sequenzen unter geografischen Isolaten anderer weit verbreiteter Myxozoenparasiten nachgewiesen wurden [36,37,38], was teilweise die relativ konservierte Region des SSU widerspiegelt rDNA, die für die Amplifikation vorgesehen ist [39]. rDNA-Sequenzen großer Untereinheiten (LSU) und interner transkribierter Spacer (ITS-1), von denen zuvor gezeigt wurde, dass sie bei der Auflösung der Phylogeographie von Kudoa thyrsites, einem weiteren kosmopolitischen marinen Myxozoenparasiten, informativ sind [37], könnten auch bei der Charakterisierung der genetischen Heterogenität zwischen geografischen Isolaten von Nutzen sein P. pseudobranchicola. Die vorliegenden Informationen ermöglichten jedoch eine eindeutige Identifizierung des Parasiten im pazifischen Lachs. Obwohl die hier beobachteten Myxosporen oberflächlich ihrem Aussehen in norwegischen Fällen ähnelten, könnte ihre relativ geringe mittlere Länge (5,8 μm gegenüber 12,4 oder 14,4 μm) [14, 15] mit Unreife zusammenhängen, was durch ihren Einschluss in der Pseudoplasmodiummembran angezeigt wird. zusätzlich zu künstlichen Veränderungen im Zusammenhang mit der histologischen Verarbeitung. In Übereinstimmung mit früheren Hinweisen auf ein breites Wirtsspektrum im Nordostpazifik [21,22,23,24] wurde P. pseudobranchicola in fast der Hälfte aller untersuchten Jungfische von vier pazifischen Lachsarten nachgewiesen. Am häufigsten wurde der Parasit jedoch bei Kumpel-Lachs und Rosa-Lachs nachgewiesen. Dieses breite Wirtsspektrum steht im Einklang mit Erkenntnissen aus Norwegen, wo der Parasit bei Atlantischem Lachs, Meerforelle, Seesaibling (Salvelinus alpinus) und Regenbogenforelle gemeldet wurde [17,18,19].

In Norwegen ergab das Screening von Atlantischen Lachs-Pseudozweigen während eines landwirtschaftlichen Produktionszyklus, der durch die Übertragung von Smolts ins Meer im Herbst eingeleitet wurde, eine 100-prozentige Prävalenz von P. pseudobranchicola bei 21 dps, gefolgt von einem Anstieg histologisch erkennbarer Parasiten zwischen 35 und 49 dps und deren Vorhandensein von Myxosporen um 89 und 147 dps [20]. Am untersuchten Standort ging die Parasitenbelastung nach 147 dps stark zurück und es gab keinen Anstieg im zweiten Herbst auf See [20]. Andere Studien aus Norwegen berichten von einer ähnlich hohen Prävalenz bei gezüchtetem Atlantischen Lachs und fanden heraus, dass bei im Frühjahr ins Meer verbrachten Lachsen Infektionen im Juli festgestellt wurden und Sporen im Herbst sichtbar waren [17,18,19]. Es wurde vermutet, dass die im Sommer und Herbst in Norwegen beobachteten erhöhten Infektionen auf eine erhöhte Häufigkeit von Aktinosporen zurückzuführen sind [20]. Ein unerwartetes Merkmal von P. pseudobranchicola-Infektionen in den Gewässern von British Columbia war daher das Fehlen einer Infektion bei gezüchtetem Atlantischen Lachs trotz der relativ hohen Prävalenz bei wildlebendem pazifischem Lachs im gesamten Untersuchungsgebiet. Ungefähr 21 % (n = 199) des Atlantischen Lachses in der vorliegenden Studie wurden zwischen 22 und 150 dps beprobt. Von diesen waren den norwegischen Daten zufolge die 84 Lachse, die zwischen Mai und Oktober ins Meer gesetzt wurden, am wahrscheinlichsten einem unmittelbaren Infektionsrisiko ausgesetzt. Das Fehlen nachweisbarer Infektionen bei diesen 84 Fischen war daher wahrscheinlich nicht darauf zurückzuführen, dass ihnen vor der Exposition oder nach Abklingen der Infektion Proben entnommen wurden. In BC fungieren gezüchtete Atlantische Lachse als Wächter für das Vorkommen von K. thyrsites-Aktinosporen in Gewässern neben Vancouver Island [40], was darauf hindeutet, dass sie auch als zuverlässige Wächter für P. pseudobranchicola-Aktinosporen fungieren, was durch den früheren Bericht von 8 % bestätigt wird. Prävalenz bei dieser Art [26]. Gezüchteter Chinook-Lachs dient auch als Aktinosporen-Wächter, wie hier und früher berichtet wurde [26]. Das Fehlen einer klinischen Parvicapsulose bei Zuchtlachsen in British Columbia (Dr. L. Sitter, DFO-FHAIP, Persönliche Mitteilung), ähnlich dem, was in Norwegen [15] und im Bundesstaat Washington [12] berichtet wurde, ist ein weiterer Beweis dafür, dass die Epidemiologie von P. pseudobranchicola in pazifischen Gewässern unterscheidet sich von der in Norwegen. Insbesondere legen unsere Ergebnisse nahe, dass die epidemiologischen Unterschiede teilweise durch Muster der Aktinosporenverteilung und -häufigkeit in oder in der Nähe von Lachsfarmen erklärt werden können.

Ein hypothetischer Rahmen der Parasitenübertragung könnte zum Verständnis der Muster von P. pseudobranchicola-Infektionen bei Zucht- und Wildlachs in British Columbia beitragen. Dieser Rahmen wird durch die unterschiedlichen räumlichen und zeitlichen Muster zweier relativ gut beschriebener Myxozoenparasiten im Nordostpazifik bestimmt: K. thyrsites und P. minibicornis in gezüchteten Atlantischen Lachsen bzw. wilden pazifischen Lachsen. Darüber hinaus liefern Infektionsmuster in Fischwirten Einblicke in die Verteilung der Wirbellosenwirte und der infektiösen Aktinosporen [40]. Das Wissen über die Unterschiede in der Schwere von K. thyrsites-Infektionen in den Produktionsregionen in der Nähe von Vancouver Island ist hinreichend gesichert, sodass landwirtschaftliche Betriebe in diesen Regionen vorhersehbar hohe oder niedrige Auswirkungen der Infektion haben [41]. Darüber hinaus weisen kontrollierte Expositions- und Meerwasserfiltrationsstudien darauf hin, dass die Infektionsprävalenz und die Konzentration der durch Wasser übertragenen K. thyrsites-DNA im Sommer und Herbst am höchsten ist [42, 43]. Diese Muster deuten auf ein Übertragungsszenario (TS-1) hin, bei dem die Aktinosporen im Meerwasser in der Nähe von Vancouver Island in saisonal und geografisch unterschiedlicher Häufigkeit vorkommen. Alternativ werden Infektionen mit P. minibicornis von jungen und erwachsenen pazifischen Lachsen übertragen und nehmen nach der Wanderung der Lachse ins Meer oder in den Fluss zum Laichen an Prävalenz und/oder Schwere zu [7, 8, 44]. Diese Muster stehen im Einklang mit einem Übertragungsszenario (TS-2), bei dem Aktinosporen auf das Mündungsgebiet und/oder den Unterlauf einiger Lachsflüsse beschränkt sind [13]. Rosa Lachse und Kumpellachse wandern zwischen Ende Februar und Ende April ins Meer und können im TS-1- oder TS-2-Szenario P. pseudobranchicola ausgesetzt sein. Unsere Unfähigkeit, die Infektion bei einem großen Anteil der zwischen Mai und Juli gefangenen Wildlachse nachzuweisen, stützt jedoch tendenziell kein TS-2-Szenario. Stattdessen wird ein TS-1-Szenario durch das seltene bis sporadische Vorkommen von P. pseudobranchicola bei Zuchtlachsen in Kombination mit dem offensichtlichen Auftreten von Infektionen auf See bei Wildlachsen begünstigt. Die weite geografische Verteilung der Infektion unter Wild- und Zuchtlachs in norwegischen Gewässern [18,19,20] stützt ebenfalls ein TS-1-Szenario. Wir vermuten, dass der begrenzte Einfluss von P. pseudobranchicola auf Zuchtlachs in pazifischen Gewässern teilweise auf Unterschiede in der Identität, Häufigkeit oder lokalen Verteilung des Wirbellosenwirts im Vergleich zu norwegischen Gewässern zurückzuführen ist. Die Einbettung zukünftiger Forschung in den Kontext der TS-1- und TS-2-Hypothesen wird zu einem besseren Verständnis der räumlichen und saisonalen Verteilungen und Häufigkeiten von P. pseudobranchicola-Actinosporen in Küstengewässern von British Columbia führen.

Eine Infektion mit P. pseudobranchicola war uneinheitlich mit histopathologischen Läsionen im Pseudozweig verbunden. Der Zusammenhang war bei Chinook-Lachs am größten, während der Zusammenhang bei Keta-Lachs mit höherer Parasitenbelastung schwach war. Bei qPCR-nicht infiziertem pazifischem Lachs und in den meisten untersuchten Proben von infiziertem Lachs wurde eine normale histologische Pseudozweigmorphologie beobachtet, wie zuvor beschrieben [12], was darauf hindeutet, dass eine Infektionsschwelle überschritten werden muss, bevor sichtbare Gewebeschäden auftreten. Die Daten deuten außerdem darauf hin, dass die Schwelle für eine durch Parasiten hervorgerufene Pathologie bei Chinook-Lachs im Vergleich zu Keta-Lachs niedriger ist. Obwohl eine Rolle anderer pathogener Reize nicht ausgeschlossen werden kann, ähnelte die mit P. pseudobranchicola-Infektionen bei jungem pazifischem Wildlachs einhergehende Pseudobranchitis den früheren Beschreibungen bei gezüchtetem Atlantischen Lachs [15, 20] und bei gezüchtetem Coho-Lachs, der mit Parvicapsula sp. infiziert war. [12]. Die Kompartimentierung des Pseudozweigs in geschädigte und gesunde Zonen, in denen die an die betroffenen Bereiche angrenzenden Filamente sichtbar normal blieben, wie bereits berichtet [20], kann auf eine ungleichmäßige anfängliche Etablierung der Infektion hinweisen, möglicherweise durch direkte Exposition gegenüber Aktinosporen aus Meerwasser oder aus dem Blut. übertragene Stadien, die früher sichtbar gemacht wurden [20]. Die Bevorzugung von Pseudozweigen gegenüber Nieren und Kiemen als Infektionsstelle bei pazifischem Lachs war ähnlich wie bei atlantischem Lachs [15, 20]; Allerdings wurden in dieser Studie keine Beobachtungen von groben Pseudozweig- oder Augenläsionen oder von klinischen Manifestationen der Infektion gesammelt, und es ist verfrüht, über gesundheitliche Folgen der Infektionen für pazifischen Lachs zu spekulieren. Bemerkenswert war auch die Seltenheit intensiver Infektionen, die die Entwicklung von Myxosporen im pazifischen Lachs ermöglichten, was darauf hindeutet, dass die Infektionen zum Zeitpunkt der Herbstuntersuchungen aufgrund unzureichender Entwicklungszeit oder thermischer Vorgeschichte vorpatent waren [20]. Alternativ könnte die Seltenheit von Myxosporen auf eine Wirtsinkompatibilität zwischen pazifischen Lachsen hinweisen, wie aus einer norwegischen Studie hervorgeht, in der Infektionen ohne Myxosporen bei Regenbogenforellen festgestellt wurden, die in Netzgehegen in der Nähe von Atlantischen Lachsen mit Myxosporen gezüchtet wurden [19]. Ein Wirtseffekt kann auch die Beteiligung von Pseudobranch bei P. kabatai-Infektionen bei gezüchtetem Silberlachs erklären [12], nicht jedoch bei rosafarbenem Lachs [3], obwohl die Möglichkeit gemischter Infektionen mit P. kabatai und P. pseudobranchicola beim Silberlachs nicht möglich ist ausgeschlossen werden.

In den Gewässern des Nordostpazifiks infizierten sich wild lebende pazifische Lachse in ihrem ersten Jahr auf See mit P. pseudobranchicola, und die Prävalenz bei rosa Lachsen und Kumpellachsen war im Herbst im Vergleich zu Sommeruntersuchungen deutlich höher. Myxosporen wurden bei zwei Chinook-Lachsen mit hoher Parasitenbelastung nachgewiesen. Der Pseudozweig war im Vergleich zu Kiemen oder Nieren die bevorzugte Infektionsstelle, und beim pazifischen Lachs waren die pathologischen Veränderungen im Pseudozweig denen ähnlich, die bei gezüchtetem Atlantischen Lachs in Norwegen berichtet wurden. Obwohl uneinheitlich mit der Infektion assoziiert, wurde eine fokale granulomatöse Pseudobranchitis beobachtet. Die gesundheitlichen Folgen für pazifischen Lachs wurden nicht bewertet. Der Parasit wurde bei gezüchtetem Chinook-Lachs nachgewiesen, nicht jedoch bei gezüchtetem Atlantischen Lachs. Um diese epidemiologische Diskrepanz und die saisonalen Infektionsmuster besser zu verstehen, wurden zwei Übertragungsszenarien angenommen, die bei der Charakterisierung der Aktinosporenverteilung in Gewässern von British Columbia helfen sollen. Es sollten weitere Untersuchungen durchgeführt werden, um den Wirt des Wirbellosen zu identifizieren und den Lebenszyklus zu beschreiben, einschließlich der Entwicklung von Myxosporen und der Auflösung von Infektionen bei pazifischen Lachsarten.

Die hierin gemeldeten Sequenzdaten wurden in der GenBank unter den Zugangsnummern OP133361, OP133362 und OP133363 hinterlegt. Weitere Datensätze werden auf begründete Anfrage zur Verfügung gestellt.

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Wir danken Chrys Neville, Fisheries and Oceans Canada (DFO), für den Zugang zu den von 2008 bis 2015 gesammelten Proben und für die im Golf von Alaska gesammelten Proben. Vielen Dank an Dr. L. Sitter für den Zugang zu Proben aus dem FHAI-Programm des DFO. Wir danken den Besatzungen der Fischereifahrzeuge Georgia Girl, Viking Storm, Ocean Venture, Nordic Pearl, Sea Crest, Pacific Legacy, CCGS Neocaligus, CCGS WE Ricker und CCGS Sir John Franklin für ihre Unterstützung. Dr. Amy Long und Derek Price, DFO, lieferten wertvolle Kommentare zu einem früheren Entwurf.

Diese Forschung wurde durch das Programm für Aquakultur-Regulierungsforschung von Fisheries and Oceans Canada finanziert (Zuschuss FHTT-2019-P-03).

Fischerei und Ozeane Kanada, Pacific Biological Station, Nanaimo, BC, Kanada

Simon RM Jones, Jessica C. Low und Aidan Goodall

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SJ konzipierte und gestaltete die Studie, interpretierte die Histologie und verfasste das Manuskript. JL sammelte und verarbeitete die Proben, führte die In-situ-Hybridisierungstests durch, stellte die Daten in einer Excel-Tabelle zusammen und bearbeitete das Manuskript. AG führte die PCR- und qPCR-Analysen durch, unterstützte die Sequenzierung und redigierte das Manuskript. Alle Autoren haben das endgültige Manuskript gelesen und genehmigt.

Korrespondenz mit Simon RM Jones.

Diese Studie erforderte weder eine ethische Genehmigung noch eine Einwilligung des Patienten.

Unzutreffend.

Die Autoren haben keine konkurrierenden Interessen anzugeben.

Springer Nature bleibt neutral hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten.

Gewicht des wilden pazifischen Lachses (Oncorhynchus spp.). Tabelle S2. Histopathologische Scores und In-situ-Hybridisierung nach geordneter qPCR-Parasitenbelastung. Tabelle S3. Saisonale Prävalenz von Parvicapsula pseudobranchicola bei Wildlachs nach Regionen. Tabelle S4. Parvicapsula pseudobranchicola in passenden Geweben.

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Nachdrucke und Genehmigungen

Jones, SRM, Low, JC & Goodall, A. Parvicapsula pseudobranchicola im Nordostpazifik ist bei gezüchtetem Atlantischen Lachs Salmo salar selten, trotz weit verbreitetem Vorkommen und Pathologie bei wildem pazifischem Lachs Oncorhynchus spp.. Parasites Vectors 16, 138 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05751-y

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Eingegangen: 19. Januar 2023

Angenommen: 21. März 2023

Veröffentlicht: 21. April 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-05751-y

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